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《植物学报》:中国科学家在植物应答低温信号研究中取得突破性进展(左建儒、陈凡)

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植物学报ChineseBulletinofBotany20502145147.www.chinbullbotany.com doi:10.3724/sPJ.12592015.00145 ·热点评 中国科学家在植物应答低温信号研究中取得突破性进展 左建儒1,陈凡2 中国科学院遗传与发育生物学研究所,植物基因组学国家重点实验室,2分子发育生物学国家重点实验室,北京100101 摘要植物具有复杂而精巧的机制以适应各种逆境。最近,中国科学家在水稻( Oryza sativa)感受冷信号的分子机理、冷信 号感应分子在水稻驯化过程中的演化及拟南芥( Arabidopsis thaliana)中磷酸化调控冷信号转导的分子机理等研究中取得了 突破性进展 关键词冷胁迫,信号感受与转导,驯化,水稻,拟南芥 左建儡,陈凡(2015).中国科学家在植物应答低温信号研究中取得突破性进展.植物学报50,145-147 植物对环境的适应,包括对低温生境的适应,是导?植物低温适应性是如何演化选择的?最近,我国 在长期演化过程中获得的,对植物在不同环境条件下科学家对相关问题的研究取得了突破性进展(Maet 的生长发育乃至生存具有重要意义。在农业生产中,al,2015; Ding et al.,2015)。 低温危害日趋严重。研究植物耐受低温逆境的分子机 亚洲栽培稻( Oryza sativa)分为籼稻( indica)和粳 制,对改良农作物耐寒性状具有重要意义。前人的研稻 japonica)2个亚种。籼稻起源于亚热带,具有不耐 究表明,低温能够激活植物细胞中的钙离子信号,并低温的特性,种植于热带和亚热带地区;粳稻品种相 对下游冷信号和响应因子的转录激活具重要作用对耐寒,种植在纬度较高的温带和寒带地区(Sang ( Knight et al,1996),而钙离子通道蛋白CNGC被认 and Ge,2007)。粳稻与籼稻的耐寒性差异为解析其 为参与温度的感受和应答( Finka et al,2012)。在植分子机制与演化提供了一个很好的遗传学研究模式 物响应低温信号过程中,目前已知的一个主要途径是前人的研究表明耐寒性状受到数量性状位点 通过cE1-CBF-COR转录级联信号传递。CE1(n-( quantitative trait locus,QTL)的调控( Saito et al., ducer of CBF expression1)基因编码一个bHLH类转2001)。但目前对耐寒相关QTL的研究尚未获得实质 录因子。在响应低温信号后,ICE1直接结合在CBF性进展。最近,中国科学院植物研究所种康研究组与 (C- repeat- binding factors)基因的启动子区激活CBF中国科学院植物研究所葛颂研究员、中国水稻研究所 基因的表达aCBF转录因子进一步激活下游一系列称钱前研究员和中国科学院昆明动物研究所王文研究 为cOR(cod- responsive gene)基因的表达,从而介员合作克隆了1个调控水稻耐冷性的QTL位点cO 导植物的耐低温能力( Chinnusamy et al,2003;ShLD1( chilling-tolerance divergence1)。通过对cO etal!,2015)。lCE1基因处于该级联信号通路的上游,LD1的系统深入研究,揭示了水稻感受低温信号的重 其转录不受低温信号调控,但lCE1蛋白的稳定性受要机制,并解析了粳稻与籼稻耐寒性差异的分子机理 到E3连接酶HOS1( nigh osmotic expression1)的负与演化机制( Ma et a,2015)。 调控;HOS1介导CE1泛素化并通过26S蛋白酶途径 利用粳稻与籼稻耐寒性差异的特点,种康研究组 降解CE1( Shi et al.,2015)。 ( Ma et al!,2015)构建了耐冷粳稻品种日本晴(Nip- 尽管我们目前对低温信号通路有一定的了解,但 ponbare,NP)与冷敏感籼稻品种93-11的重组自交系 对若干重要问题的认识还非常局限或知之甚少。例如,( (recombinant inbred lines,RLs)。他们通过对151个 植物如何通过钙离子通路感受环境中的低温信号?RLs分析检测到5个与耐寒性相关的QTLs,其中 经典的蛋白激酶级联系统是否参与调控低温信号转cOLD1是一个主效QTL。同时通过构建近等基因系 收稿日期:2015-02-25;接受日期:2015-0227 通讯作者。 E-mail: zuo@ genetics.accn; chen@ genetics.accn

植物学报 Chinese Bulletin of Botany 2015, 50 (2): 145–147, www.chinbullbotany.com doi: 10.3724/SP.J.1259.2015.00145 —————————————————— 收稿日期: 2015-02-25; 接受日期: 2015-02-27 * 通讯作者。E-mail: jrzuo@genetics.ac.cn; fchen@genetics.ac.cn 中国科学家在植物应答低温信号研究中取得突破性进展 左建儒1*, 陈凡2* 中国科学院遗传与发育生物学研究所, 1 植物基因组学国家重点实验室, 2 分子发育生物学国家重点实验室, 北京100101 摘要 植物具有复杂而精巧的机制以适应各种逆境。最近, 中国科学家在水稻(Oryza sativa)感受冷信号的分子机理、冷信 号感应分子在水稻驯化过程中的演化及拟南芥(Arabidopsis thaliana)中磷酸化调控冷信号转导的分子机理等研究中取得了 突破性进展。 关键词 冷胁迫, 信号感受与转导, 驯化, 水稻, 拟南芥 左建儒, 陈凡 (2015). 中国科学家在植物应答低温信号研究中取得突破性进展. 植物学报 50, 145–147. 植物对环境的适应, 包括对低温生境的适应, 是 在长期演化过程中获得的, 对植物在不同环境条件下 的生长发育乃至生存具有重要意义。在农业生产中, 低温危害日趋严重。研究植物耐受低温逆境的分子机 制, 对改良农作物耐寒性状具有重要意义。前人的研 究表明, 低温能够激活植物细胞中的钙离子信号, 并 对下游冷信号和响应因子的转录激活具重要作用 (Knight et al., 1996), 而钙离子通道蛋白CNGC被认 为参与温度的感受和应答(Finka et al., 2012)。在植 物响应低温信号过程中, 目前已知的一个主要途径是 通过ICE1-CBF-COR转录级联信号传递。ICE1 (in￾ducer of CBF expression 1)基因编码一个bHLH类转 录因子。在响应低温信号后, ICE1直接结合在CBF (C-repeat-binding factors)基因的启动子区激活CBF 基因的表达。CBF转录因子进一步激活下游一系列称 为COR (cold-responsive gene)基因的表达, 从而介 导植物的耐低温能力(Chinnusamy et al., 2003; Shi et al., 2015)。ICE1基因处于该级联信号通路的上游, 其转录不受低温信号调控, 但ICE1蛋白的稳定性受 到E3连接酶HOS1 (high osmotic expression 1)的负 调控; HOS1介导ICE1泛素化并通过26S蛋白酶途径 降解ICE1 (Shi et al., 2015)。 尽管我们目前对低温信号通路有一定的了解, 但 对若干重要问题的认识还非常局限或知之甚少。例如, 植物如何通过钙离子通路感受环境中的低温信号? 经典的蛋白激酶级联系统是否参与调控低温信号转 导?植物低温适应性是如何演化选择的?最近, 我国 科学家对相关问题的研究取得了突破性进展(Ma et al., 2015; Ding et al., 2015)。 亚洲栽培稻(Oryza sativa)分为籼稻(indica)和粳 稻(japonica) 2个亚种。籼稻起源于亚热带, 具有不耐 低温的特性, 种植于热带和亚热带地区; 粳稻品种相 对耐寒, 种植在纬度较高的温带和寒带地区(Sang and Ge, 2007)。粳稻与籼稻的耐寒性差异为解析其 分子机制与演化提供了一个很好的遗传学研究模式。 前人的研究表明耐寒性状受到数量性状位点 (quantitative trait locus, QTL)的调控(Saito et al., 2001)。但目前对耐寒相关QTL的研究尚未获得实质 性进展。最近, 中国科学院植物研究所种康研究组与 中国科学院植物研究所葛颂研究员、中国水稻研究所 钱前研究员和中国科学院昆明动物研究所王文研究 员合作克隆了1个调控水稻耐冷性的QTL位点CO￾LD1 (chilling-tolerance divergence 1)。通过对CO￾LD1的系统深入研究, 揭示了水稻感受低温信号的重 要机制, 并解析了粳稻与籼稻耐寒性差异的分子机理 与演化机制(Ma et al., 2015)。 利用粳稻与籼稻耐寒性差异的特点, 种康研究组 (Ma et al., 2015)构建了耐冷粳稻品种日本晴(Nip￾ponbare, NIP)与冷敏感籼稻品种93-11的重组自交系 (recombinant inbred lines, RILs)。他们通过对151个 RILs分析检测到5个与耐寒性相关的QTLs, 其中 COLD1是一个主效QTL。同时通过构建近等基因系 ·热点评·

和利用QTL精细遗传定位等手段成功克隆COLD1基 在低温信号转导过程中,中国农业大学杨淑华研 因。cOLD1编码一个含有9个跨膜域的膜蛋白,定位究组通过对拟南芥SnRK2.6/OST1(Snf1- related 于质膜和内质网上。coLD1与拟南芥G蛋白α亚基的 protein kinase/open stomata1)蛋白激酶的研究,揭 互作蛋白GTG12具有很高的同源性。生化实验证明,示了CE1- CBF-COR转录级联信号传递的精细分子 coLD1能够与水稻G-蛋白α亚基的RGA1互作,且能调控机制( Ding et al,2015)。前人的研究发现OST1 增强RGA1的 GTPase活性。因此,cOLD1是一个G-是脱落酸( abscisic acid,ABA)信号通路中的一个关 蛋白调控因子。进一步研究发现cOLD1(在NP中键正调控因子( Mustilli et al,2002; Yoshida et al 等位变异,详见下述)与RGA1蛋白协同作用,在低温2014)。杨淑华研究组( Ding et al.,2015)发现OST1 下快速增加根细胞中的钙离子内流并导致膜电信号基因突变导致植物对低温敏感,伴随CBF及其下游 改变,而CLoD131蛋白(在93-11中等位变异,详见cOR基因表达受冷诱导程度明显降低。生化研究表明 下述)特异地抑制G-蛋白的 GTPase活性以及钙离子低温能够快速激活OST1的蛋白激酶活性。激活状态 流。CoLD1的生理生化性质表明其可能作为低温的OST1直接与|CE1互作并磷酸化CE1的Ser-278残 感受器,与G-蛋白共同协调低温信号的响应过程 基,从而增强ICE1的DNA结合能力与转录活性。另 水稻的诸多重要农艺性状在人工驯化过程中都方面,CE1的磷酸化负调控其与HOs1的互作,从而 被强烈选择( Zuo and Li,2014)。与其它重要农艺性状抑制CE1的泛素化降解;且OST1通过与HOS1互作 类似,籼稻与粳稻之间耐寒性的分化可能来源于现代也参与负调控HOS1-CE1的互作,从而增强ICε1蛋 栽培稻驯化过程中的人工选择,但这个猜想一直缺乏白的稳定性。遗传学与转基因实验证明,OST1介导的 遗传学与分子生物学证据的支持。COLD1基因的第4CE1在Ser-278残基的磷酸化对其调控冷信号通路的 个外显子在NP和93-11之间存在一个单核苷酸多态功能是必需的。因此,被低温激活的OST1能够通过 性( single-nucleotide polymorphism,SNP;该变异位多重机制同时促进CE1蛋白的稳定性和转录活性, 点被命名为SNP2)。在NP和93-11中,该位点分别为使植物迅速响应环境温度的变化。值得一提的是,低 A和T,其差异导致在NP和93-11中的第187位氨基温信号快速激活的OST1过程不依赖于ABA,表明 酸残基分别为赖氨酸和甲硫氨酸。转基因实验和生化ABA在植物响应低温胁迫的早期应答和长期适应过 实验证明,COLD1与G蛋白协同作用,通过促进程中存在不同的作用与机制( Ding et al,2015)。杨淑 低温下钙离子内流,激活钙离子信号通路进而增强耐华研究组的研究成果是近年来低温信号转导机制的 寒性,COLD131则抑制G蛋白的 GTPase活性并导突破性进展之 致低温敏感。为了进一步探索SNP2变异与耐寒性的 上述两项研究回答了植物耐冷机制中两个关键 相关性,特别是coLD1基因在水稻驯化过程中的演的科学问题。种康研究组发现了水稻感受低温信号的 化,种康研究组( Ma et al,2015)通过分析127个分布个重要机制以及cOLD1在水稻驯化过程中的演化 于不同种植区域与不同耐寒性的栽培品种及野生种机制;杨淑华研究组则发现了磷酸化调控低温信号转 的cOLD1基因,发现具有耐冷能力的粳稻和野生稻导的分子和生化机制。与此同时,上述发现也引出亟 品种均为COLD基因型,主要在中国、日本、韩国、待回答的新问题:cOLD1与G蛋白复合体如何参与 美国及亚洲东南部的高纬度地区种植。而在低温敏感冷信号的感受和激活下游信号通路?G-蛋白调控钙 的籼稻品种中,该SNP2位点均为T(即cOLD131)或离子通道的作用机制是什么?OsT蛋白激酶是如何 C,主要种植于南部以及东南亚地区。系统发生学分被低温信号激活的?对上述问题的回答将有助于更 析表明,粳稻中CoLD1基因SNP2的A碱基可能来源深入地解析植物应答环境低温信号的分子机制。 于野生稻( Oryza rufipogon)在中国的特异群体,并在 粳稻的驯化过程中被选择。上述结果证明COLD基参考文献 因是调控耐寒性的一个主要因子,在水稻驯化过程中 Chinnusamy V, ohta M, Kantar s, Lee bh, Hong x, 受到强烈的人工选择。种康研究组的研究成果为解析 Agarwal M, Zhu JK(2003).lcE1: a regulator of 冷信号感受的分子机制与分子演化提供了重要证据。 cold-induced transcriptome and freezing tolerance in

146 植物学报 50(2) 2015 和利用QTL精细遗传定位等手段成功克隆COLD1基 因。COLD1编码一个含有9个跨膜域的膜蛋白, 定位 于质膜和内质网上。COLD1与拟南芥G-蛋白α亚基的 互作蛋白GTG1/2具有很高的同源性。生化实验证明, COLD1能够与水稻G-蛋白α亚基的RGA1互作, 且能 增强RGA1的GTPase活性。因此, COLD1是一个G- 蛋白调控因子。进一步研究发现COLD1NIP(在NIP中 等位变异, 详见下述)与RGA1蛋白协同作用, 在低温 下快速增加根细胞中的钙离子内流并导致膜电信号 改变, 而CLOD193-11蛋白(在93-11中等位变异, 详见 下述)特异地抑制G-蛋白的GTPase活性以及钙离子 内流。COLD1的生理生化性质表明其可能作为低温 感受器, 与G-蛋白共同协调低温信号的响应过程。 水稻的诸多重要农艺性状在人工驯化过程中都 被强烈选择(Zuo and Li, 2014)。与其它重要农艺性状 类似, 籼稻与粳稻之间耐寒性的分化可能来源于现代 栽培稻驯化过程中的人工选择, 但这个猜想一直缺乏 遗传学与分子生物学证据的支持。COLD1基因的第4 个外显子在NIP和93-11之间存在一个单核苷酸多态 性(single-nucleotide polymorphism, SNP; 该变异位 点被命名为SNP2)。在NIP和93-11中, 该位点分别为 A和T, 其差异导致在NIP和93-11中的第187位氨基 酸残基分别为赖氨酸和甲硫氨酸。转基因实验和生化 实验证明, COLD1NIP与G-蛋白协同作用, 通过促进 低温下钙离子内流, 激活钙离子信号通路进而增强耐 寒性, COLD193-11则抑制G-蛋白的GTPase活性并导 致低温敏感。为了进一步探索SNP2变异与耐寒性的 相关性, 特别是COLD1基因在水稻驯化过程中的演 化, 种康研究组(Ma et al., 2015)通过分析127个分布 于不同种植区域与不同耐寒性的栽培品种及野生种 的COLD1基因, 发现具有耐冷能力的粳稻和野生稻 品种均为COLD1NIP基因型, 主要在中国、日本、韩国、 美国及亚洲东南部的高纬度地区种植。而在低温敏感 的籼稻品种中, 该SNP2位点均为T(即COLD193-11)或 C, 主要种植于南部以及东南亚地区。系统发生学分 析表明, 粳稻中COLD1基因SNP2的A碱基可能来源 于野生稻(Oryza rufipogon)在中国的特异群体, 并在 粳稻的驯化过程中被选择。上述结果证明COLD1基 因是调控耐寒性的一个主要因子, 在水稻驯化过程中 受到强烈的人工选择。种康研究组的研究成果为解析 冷信号感受的分子机制与分子演化提供了重要证据。 在低温信号转导过程中, 中国农业大学杨淑华研 究组通过对拟南芥 SnRK2.6/OST1 (Snf1-related protein kinase/open stomata 1)蛋白激酶的研究, 揭 示了ICE1-CBF-COR转录级联信号传递的精细分子 调控机制(Ding et al., 2015)。前人的研究发现OST1 是脱落酸(abscisic acid, ABA)信号通路中的一个关 键正调控因子(Mustilli et al., 2002; Yoshida et al., 2014)。杨淑华研究组(Ding et al., 2015)发现OST1 基因突变导致植物对低温敏感, 伴随CBF及其下游 COR基因表达受冷诱导程度明显降低。生化研究表明 低温能够快速激活OST1的蛋白激酶活性。激活状态 的OST1直接与ICE1互作并磷酸化ICE1的Ser-278残 基, 从而增强ICE1的DNA结合能力与转录活性。另一 方面, ICE1的磷酸化负调控其与HOS1的互作, 从而 抑制ICE1的泛素化降解; 且OST1通过与HOS1互作 也参与负调控HOS1-ICE1的互作, 从而增强ICE1蛋 白的稳定性。遗传学与转基因实验证明, OST1介导的 ICE1在Ser-278残基的磷酸化对其调控冷信号通路的 功能是必需的。因此, 被低温激活的OST1能够通过 多重机制同时促进ICE1蛋白的稳定性和转录活性, 使植物迅速响应环境温度的变化。值得一提的是, 低 温信号快速激活的OST1过程不依赖于ABA, 表明 ABA在植物响应低温胁迫的早期应答和长期适应过 程中存在不同的作用与机制(Ding et al., 2015)。杨淑 华研究组的研究成果是近年来低温信号转导机制的 突破性进展之一。 上述两项研究回答了植物耐冷机制中两个关键 的科学问题。种康研究组发现了水稻感受低温信号的 一个重要机制以及COLD1在水稻驯化过程中的演化 机制; 杨淑华研究组则发现了磷酸化调控低温信号转 导的分子和生化机制。与此同时, 上述发现也引出亟 待回答的新问题: COLD1与G-蛋白复合体如何参与 冷信号的感受和激活下游信号通路?G-蛋白调控钙 离子通道的作用机制是什么?OST1蛋白激酶是如何 被低温信号激活的?对上述问题的回答将有助于更 深入地解析植物应答环境低温信号的分子机制。 参考文献 Chinnusamy V, Ohta M, Kanrar S, Lee BH, Hong X, Agarwal M, Zhu JK (2003). ICE1: a regulator of cold-induced transcriptome and freezing tolerance in

左建儒等:中国科学家在植物应答低温信号研究中取得突破性进展147 Arabidopsis Genes Dev 17, 1043-1054 regulation of stomatal aperture by abscisic acid and Ding Y, Li H, Zhang X, Xie Q, Gong Z, Yang S(2015) upstream of reactive oxygen species production OST1 kinase modulates freezing tolerance by enhancing ICE1 stability in Arabidopsis. Dev Cell 32, 278-289 Saito K, Miura K, Nagano K, Hayano-saito Y, Araki H, Fin ka A. Cuendet af maathuis f, saidi y goloubinoff Kato A(2001). Identification of two closely linked quanti- P(2012). Plasma membrane cyclic nucleotide gated ative trait loci for cold tolerance on chromosome 4 of rice calcium channels control land plant thermal sens- and their association with anther length. Theor Appl ing and acquired thermotolerance. Plant Cell 24, 3333- Genet103,862-868 3348. Sang T, Ge S(2007). Genetics and phylogenetics of rice night H, Trewavas AJ, Knight MR(1996). Cold calcium domestication. Curr Opin Genet Dev 17, 533-538 signaling in Arabidopsis involves two cellular pools and a shi Y, Ding Y, Yang S(2015). Cold signal transduction and change in calcium signature after acclimation. Plant Cell its interplay with phytohormones during cold acclimation 8,489-503 Plant Cell Physiol 56, 7-15. MaY, Dai x, Xu Y, Luo w, zheng X, Zeng D, Pan Y, Lin X, Yoshida T, Mogami J, Yamaguchi-shinozaki K(2014) Liu H, Zhang D, Xiao J, Guo X, Xu S, Niu Y, Jin J, ABA-dependent and ABA-independent signaling in re- Zhang H, Xu X, Li L, Wang W, Qian Q, Ge S, Chong K sponse to osmotic stress in plants. Cun Opin Plant Biol (2015). COLD1 confers chilling tolerance in rice. Cell doi 21,133-139 10.1016jce201501046 Zuo J, Li J (2014) cular dissection of complex agro- Mustilli AC, Merlot S, Vavasseur A, Fenzi F, Giraudat J nomic traits of rice: a team effort by chinese scientists in (2002). Arabidopsis osT1 protein kinase mediates the recent years. Nat Sci Rev 1, 253-276 Chinese Scientists Made Breakthrough Progresses in Studies on Cold Sensing and signaling in Plants Jianru zuo. Fan Chen2 1 State Key Laboratory of Plant Genomics, State Key Laboratory of Molecular Developmental Biology, Institute of Genetics and Developmental Biology, Chinese Academy of Sciences, Beiing 100101, China Abstract Plants have evolved sophisticated and fine-tuned mechanisms in response to various stresses. Recently, Chinese scientists have made breakthrough advances toward our understanding on the molecular mechanisms of sens- ing cold signals in rice, the artificial selection of the sensor during rice domestication, and the regulatory role of phos- phorylation in cold signaling in Arabidopsis Key words cold stress, signal sense and transduction, domestication, rice, Arabidopsis Zuo J, Chen F(2015). Chinese scientists made breakthrough progresses in studies on cold sensing and signaling in plants. Chin Bull Bot 50, 145-147. Author for correspondence. E-mail: jrzuo@genetics. ac cn; chen@genetics.accn 责任编辑:孙冬花)

左建儒等: 中国科学家在植物应答低温信号研究中取得突破性进展 147 Arabidopsis. Genes Dev 17, 1043–1054. Ding Y, Li H, Zhang X, Xie Q, Gong Z, Yang S (2015). OST1 kinase modulates freezing tolerance by enhancing ICE1 stability in Arabidopsis. Dev Cell 32, 278–289. Finka A, Cuendet AF, Maathuis FJ, Saidi Y, Goloubinoff P (2012). Plasma membrane cyclic nucleotide gated calcium channels control land plant thermal sens￾ing and acquired thermotolerance. Plant Cell 24, 3333– 3348. Knight H, Trewavas AJ, Knight MR (1996). Cold calcium signaling in Arabidopsis involves two cellular pools and a change in calcium signature after acclimation. Plant Cell 8, 489–503. Ma Y, Dai X, Xu Y, Luo W, Zheng X, Zeng D, Pan Y, Lin X, Liu H, Zhang D, Xiao J, Guo X, Xu S, Niu Y, Jin J, Zhang H, Xu X, Li L, Wang W, Qian Q, Ge S, Chong K (2015). COLD1 confers chilling tolerance in rice. Cell doi: 10.1016/j.cell.2015.01.046. Mustilli AC, Merlot S, Vavasseur A, Fenzi F, Giraudat J (2002). Arabidopsis OST1 protein kinase mediates the regulation of stomatal aperture by abscisic acid and acts upstream of reactive oxygen species production. Plant Cell 14, 3089–3099. Saito K, Miura K, Nagano K, Hayano-Saito Y, Araki H, Kato A (2001). Identification of two closely linked quanti￾tative trait loci for cold tolerance on chromosome 4 of rice and their association with anther length. Theor Appl Genet 103, 862–868. Sang T, Ge S (2007). Genetics and phylogenetics of rice domestication. Curr Opin Genet Dev 17, 533–538. Shi Y, Ding Y, Yang S (2015). Cold signal transduction and its interplay with phytohormones during cold acclimation. Plant Cell Physiol 56, 7–15. Yoshida T, Mogami J, Yamaguchi-Shinozaki K (2014). ABA-dependent and ABA-independent signaling in re￾sponse to osmotic stress in plants. Curr Opin Plant Biol 21, 133–139. Zuo J, Li J (2014). Molecular dissection of complex agro￾nomic traits of rice: a team effort by Chinese scientists in recent years. Nat Sci Rev 1, 253–276. Chinese Scientists Made Breakthrough Progresses in Studies on Cold Sensing and Signaling in Plants Jianru Zuo1*, Fan Chen2* 1 State Key Laboratory of Plant Genomics, 2 State Key Laboratory of Molecular Developmental Biology, Institute of Genetics and Developmental Biology, Chinese Academy of Sciences, Beijing 100101, China Abstract Plants have evolved sophisticated and fine-tuned mechanisms in response to various stresses. Recently, Chinese scientists have made breakthrough advances toward our understanding on the molecular mechanisms of sens￾ing cold signals in rice, the artificial selection of the sensor during rice domestication, and the regulatory role of phos￾phorylation in cold signaling in Arabidopsis. Key words cold stress, signal sense and transduction, domestication, rice, Arabidopsis Zuo J, Chen F (2015). Chinese scientists made breakthrough progresses in studies on cold sensing and signaling in plants. Chin Bull Bot 50, 145–147. ——————————————— * Author for correspondence. E-mail: jrzuo@genetics.ac.cn; fchen@genetics.ac.cn (责任编辑: 孙冬花)

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