植物 -593,ww.chinbullbotany.com doi:10.11983CBB1714 ·特邀综述 表观遗传调控植物响应非生物胁迫的研究进展 杜康兮,沈文辉,董爱武 复旦大学,生命科学学院植物科学研究所,上海200438 攧要植物的生长发育容易受到外界环境变化的影响。非生物胁迫发生时,表观遗传机制对胁迫应答基因的表达调控发挥 了十分重要的作用。近年来,调控植物非生物胁迫应答的表观遗传机制研究取得了一系列重要进展,为进一步深入解析植 物响应非生物胁迫的分子机制奠定了基础。该文对DNA甲基化修饰、组蛋白修饰、染色质重塑和非编码RNA等主要表观遗 传调控方式在植物响应非生物胁迫中的作用进行了简要综述 关镳词表观遗传,非生物胁迫,植物,生长发育,研究进展 杜康兮,沈文辉,蓝爱武(2018).表观遗传调控植物响应非生物胁迫的研究进展.植物学报53,581-593 在自然状态下,植物的整个生长周期均处于固着( Torres and Dang,2005)。除转录因子的调控,通过 状态,不像动物能够主动自发地躲避不良环境,因此染色质结构变化调控基因转录也是植物响应胁迫的 必然会受到来自外界生物与非生物胁迫的影响。正是重要方式,是表观遗传机制调控植物应答外界胁迫的 由于植物处于这样一个极易受到环境胁迫的状态,其主要体现。 自身进化出一系列自我保护和适应与抵制不良环境 表观遗传最早被定义为有丝分裂以及减数分裂 的机制( Boyko and Kovalchuk,2008)。对植物生长发过程中无法用DNA序列的改变来解释基因功能的可 育的胁迫包括内部或外部因素。内部胁迫主要为植物继承性改变( Russo et al.,1996)。日前,人们一致认 自身基因的突变或异常细胞对机体代谢产生的不利为表观遗传是研究没有DNA序列变化的、可遗传的基 影响;外部胁迫则可分为生物与非生物胁迫。生物胁因表达改变 Nu and morris,2001)。表观遗传调控机 迫包括病原感染、食草动物和种内竞争等;非生物胁制主要包括DNA甲基化、组蛋白修饰、染色质重塑以 迫由不利的环境条件引起(如不适宜的温度、水分和及非编码RNA等。越来越多的研究表明,上述表观遗 营养物质的利用以及光照条件等),这两种外部胁迫传机制在植物应答环境胁迫中发挥了非常重要的作 可以是永久性的也可以是临时状态( Madlung and用。本文简要阐述近年来表观遗传机制调节植物响应 omai,2004) 非生物胁迫的一系列研究成果。 为了能够在胁迫条件下生存,植物进化出复杂的 机制来感知外部信号,从而对环境变化做出最佳反应1DNA甲基化 (图1)。植物激素(如水杨酸(SA)、茉莉酸(JA)、乙烯 (ET)和脱落酸(ABA等内源性分子)在调节植物对生11植物体内的DNA甲基化修饰 物以及非生物胁迫的抵御过程中扮演着重要角色DNA甲基化是指以DNA为受体,在DNA甲基转移酶的 ( Bostock,2005; Lorenzo and solano,2005; Mauch-作用下,将供体S-腺苷甲硫氨酸上的1个甲基转移至胞 Mani and mauch,2005)。这些激素信号可通过MAP嘧啶的第5位碳原子上,从而形成5-甲基胞嘧啶(m5C) 激酶级联反应调控转录因子(如MYC、MYB、NAC、的过程( Sahu et a,2013)。1925年,m5C首次在结核 zF和HSF等)参与胁迫相关基因的表达调控( Fujita et分枝杆菌的结核菌素的水解产物中被发现( Johnson al.,2006)。同时,有研究者认为活性氧(ROS)的产生 and Coghill,1925)。随后,在植物中发现了较高水平的 是植物抵御生物胁迫与非生物胁迫共有的关键过程m5C甲基化修饰( Vanyushin and Belozersk,1959)。 收稿日期:2017-08-04,接受日期:2017-10-25 通讯作者。Ema:wudong@fudan.edu.cn ⊙植物学报 Chinese Bulletin of Botany
植物学报 Chinese Bulletin of Botany 2018, 53 (5): 581–593, www.chinbullbotany.com doi: 10.11983/CBB17143 —————————————————— 收稿日期: 2017-08-04; 接受日期: 2017-10-25 * 通讯作者。E-mail: aiwudong@fudan.edu.cn 表观遗传调控植物响应非生物胁迫的研究进展 杜康兮, 沈文辉, 董爱武* 复旦大学, 生命科学学院植物科学研究所, 上海 200438 摘要 植物的生长发育容易受到外界环境变化的影响。非生物胁迫发生时, 表观遗传机制对胁迫应答基因的表达调控发挥 了十分重要的作用。近年来, 调控植物非生物胁迫应答的表观遗传机制研究取得了一系列重要进展, 为进一步深入解析植 物响应非生物胁迫的分子机制奠定了基础。该文对DNA甲基化修饰、组蛋白修饰、染色质重塑和非编码RNA等主要表观遗 传调控方式在植物响应非生物胁迫中的作用进行了简要综述。 关键词 表观遗传, 非生物胁迫, 植物, 生长发育, 研究进展 杜康兮, 沈文辉, 董爱武 (2018). 表观遗传调控植物响应非生物胁迫的研究进展. 植物学报 53, 581–593. 在自然状态下, 植物的整个生长周期均处于固着 状态, 不像动物能够主动自发地躲避不良环境, 因此 必然会受到来自外界生物与非生物胁迫的影响。正是 由于植物处于这样一个极易受到环境胁迫的状态, 其 自身进化出一系列自我保护和适应与抵制不良环境 的机制(Boyko and Kovalchuk, 2008)。对植物生长发 育的胁迫包括内部或外部因素。内部胁迫主要为植物 自身基因的突变或异常细胞对机体代谢产生的不利 影响; 外部胁迫则可分为生物与非生物胁迫。生物胁 迫包括病原感染、食草动物和种内竞争等; 非生物胁 迫由不利的环境条件引起(如不适宜的温度、水分和 营养物质的利用以及光照条件等), 这两种外部胁迫 可以是永久性的也可以是临时状态(Madlung and Comai, 2004)。 为了能够在胁迫条件下生存, 植物进化出复杂的 机制来感知外部信号, 从而对环境变化做出最佳反应 (图1)。植物激素(如水杨酸(SA)、茉莉酸(JA)、乙烯 (ET)和脱落酸(ABA)等内源性分子)在调节植物对生 物以及非生物胁迫的抵御过程中扮演着重要角色 (Bostock, 2005; Lorenzo and Solano, 2005; MauchMani and Mauch, 2005)。这些激素信号可通过MAP 激酶级联反应调控转录因子(如MYC、MYB、NAC、 ZF和HSF等)参与胁迫相关基因的表达调控(Fujita et al., 2006)。同时, 有研究者认为活性氧(ROS)的产生 是植物抵御生物胁迫与非生物胁迫共有的关键过程 (Torres and Dangl, 2005)。除转录因子的调控, 通过 染色质结构变化调控基因转录也是植物响应胁迫的 重要方式, 是表观遗传机制调控植物应答外界胁迫的 主要体现。 表观遗传最早被定义为有丝分裂以及减数分裂 过程中无法用DNA序列的改变来解释基因功能的可 继承性改变(Russo et al., 1996)。目前, 人们一致认 为表观遗传是研究没有DNA序列变化的、可遗传的基 因表达改变(Wu and Morris, 2001)。表观遗传调控机 制主要包括DNA甲基化、组蛋白修饰、染色质重塑以 及非编码RNA等。越来越多的研究表明, 上述表观遗 传机制在植物应答环境胁迫中发挥了非常重要的作 用。本文简要阐述近年来表观遗传机制调节植物响应 非生物胁迫的一系列研究成果。 1 DNA甲基化 1.1 植物体内的DNA甲基化修饰 DNA甲基化是指以DNA为受体, 在DNA甲基转移酶的 作用下, 将供体S-腺苷甲硫氨酸上的1个甲基转移至胞 嘧啶的第5位碳原子上, 从而形成5-甲基胞嘧啶(m5C) 的过程(Sahu et al., 2013)。1925年, m5C首次在结核 分枝杆菌的结核菌素的水解产物中被发现(Johnson and Coghill, 1925)。随后, 在植物中发现了较高水平的 m5C甲基化修饰(Vanyushin and Belozerskii, 1959)。 ·特邀综述· © 植物学报 Chinese Bulletin of Botany
582植物学报53(5)2018 容易被复制,所以该位点的甲基化通常是通过维持机 制实现。相比之下,非对称的 CpHpH位点的甲基化则 需要在每一次的DNA复制后重新建立( Karlsson et 初级胁迫信号 al,2011)。研究发现,3种位点的甲基化由3种特定的 甲基化酶催化,分别为MET1( DNA methyltransfer ase1)、CMT3( Chromomethylase3)和DRM(Do mains rearranged methylase)。MET1是哺乳动物 次级迫信号 Dnmt的同源基因,主要负责CpG位点的甲基化,在 代谢物 拟南芥met1突变体中,DNA全局性的甲基化程度明 显下降,导致拟南芥表现出晚花表型( Kankel et al!. 2003);CMT3是植物特有的甲基化酶,负责着丝粒附 近的重复序列以及转座子的 CpHpG位点甲基化 Lindroth et al,2001)。DRM特异性介导植物DNA上 CHG与CHH位点的甲基化修饰。研究发现,DRM2负 责的对称与非对称位点甲基化修饰主要通过RNA介 导的DNA甲基化修饰实现,即RdDM( RNA-directed 表观遗传修饰 DNA methylation)途径完成。植物基因组全局性DNA 甲基化水平需要通过DNA甲基化和去甲基化的动态 胁迫应答基因调控 平衡进行调节,然而DNA去甲基化的机制一直备受 可遗传 争议。人们普遍认为DNA去甲基化既存在主动去甲基 长期或短期的胁迫耐受力 化过程又存在被动去甲基化过程。被动去甲基化的发 生主要是由于DNA复制后从头甲基化的过程被抑制 或者亲本甲基化印迹不能够被维持( Kankel et al 图1植物响应非生物胁迫的表观遗传调控途径 2003)。而主动去甲基化的过程主要由一些DNA糖基 Figure1 Epigenetic regulation in abiotic stress tolerance in化酶和AP裂解酶调控,如DME( DEMETER)、DML2 DEMETER LIKE2)、DML3以及ROS1( REPRES SOR OF SILENCING 1)=(Gong et al., 2002; Kino- DNA胞嘧啶甲基化修饰主要包括不对称( mCpHpH) shita et al.,2004)。 甲基化和对称mCpG和 mCpHpG)甲基化。例如,在 拟南芥( Arabidopsis thaliana)中,CG、CHG与CHH的 1.2DNA甲基化调控植物响应非生物胁迫 甲基化水平分别为24%、67%和17%;并且在同一DNA甲基化修饰在调节植物响应外界环境胁迫中发 植物的不同组织或同一组织的不同发育阶段,其基因挥了非常重要的作用。最近几年的研究表明,全基因 组DNA的甲基化位点和水平也不一样( Dhar et al,组DNA甲基化修饰的改变与植物响应非生物胁迫密 2014) 切相关( Boyko et al,2010; Karan et al.,2012;Wang 植物基因组DNA甲基化的方式主要有2种,一种etal,2014)。许多与DNA甲基化修饰相关的基因参 是从头甲基化,在DNA复制后的新生链中,DNA甲基与了植物的非生物胁迫应答过程(表1)。在植物响应高 化酶在没有甲基化修饰的位点上重新催化DNA甲基盐、干旱、温度和重金属等非生物胁迫过程中,植物 化。第2种是维持甲基化,即在半甲基化的新生DNA的特定基因或整个基因组水平的DNA甲基化修饰都 双链中,新合成的DNA链以旧模板链为范本,完成另会发生改变,从而提高植物对不良环境的适应性,确 一条新合成的DNA单链的甲基化。由于其对称特性,保植物在逆境条件下的生长发育。通常情况下,非生 在DNA复制之后,CpG和 CpHpG位点的甲基化比较物胁迫诱导的DNA甲基化修饰的改变发生在整个基 ⊙植物学报 Chinese Bulletin of Botany
582 植物学报 53(5) 2018 图1 植物响应非生物胁迫的表观遗传调控途径 Figure 1 Epigenetic regulation in abiotic stress tolerance in plant DNA胞嘧啶甲基化修饰主要包括不对称(mCpHpH) 甲基化和对称(mCpG和mCpHpG)甲基化。例如, 在 拟南芥(Arabidopsis thaliana)中, CG、CHG与CHH的 甲基化水平分别为24%、6.7%和1.7%; 并且在同一 植物的不同组织或同一组织的不同发育阶段, 其基因 组DNA的甲基化位点和水平也不一样(Dhar et al., 2014)。 植物基因组DNA甲基化的方式主要有2种, 一种 是从头甲基化, 在DNA复制后的新生链中, DNA甲基 化酶在没有甲基化修饰的位点上重新催化DNA甲基 化。第2种是维持甲基化, 即在半甲基化的新生DNA 双链中, 新合成的DNA链以旧模板链为范本, 完成另 一条新合成的DNA单链的甲基化。由于其对称特性, 在DNA复制之后, CpG和CpHpG位点的甲基化比较 容易被复制, 所以该位点的甲基化通常是通过维持机 制实现。相比之下, 非对称的CpHpH位点的甲基化则 需要在每一次的DNA复制后重新建立(Karlsson et al., 2011)。研究发现, 3种位点的甲基化由3种特定的 甲基化酶催化, 分别为MET1 (DNA methyltransferase 1)、CMT3 (Chromomethylase 3)和DRM (Domains rearranged methylase)。MET1是哺乳动物 Dnmt1的同源基因, 主要负责CpG位点的甲基化, 在 拟南芥met1突变体中, DNA全局性的甲基化程度明 显下降, 导致拟南芥表现出晚花表型(Kankel et al., 2003); CMT3是植物特有的甲基化酶, 负责着丝粒附 近的重复序列以及转座子的CpHpG位点甲基化 (Lindroth et al., 2001)。DRM特异性介导植物DNA上 CHG与CHH位点的甲基化修饰。研究发现, DRM2负 责的对称与非对称位点甲基化修饰主要通过RNA介 导的DNA甲基化修饰实现, 即RdDM (RNA-directed DNA methylation)途径完成。植物基因组全局性DNA 甲基化水平需要通过DNA甲基化和去甲基化的动态 平衡进行调节, 然而DNA去甲基化的机制一直备受 争议。人们普遍认为DNA去甲基化既存在主动去甲基 化过程又存在被动去甲基化过程。被动去甲基化的发 生主要是由于DNA复制后从头甲基化的过程被抑制, 或者亲本甲基化印迹不能够被维持(Kankel et al., 2003)。而主动去甲基化的过程主要由一些DNA糖基 化酶和AP裂解酶调控, 如DME (DEMETER)、DML2 (DEMETER LIKE 2)、DML3以及ROS1 (REPRESSOR OF SILENCING 1)等(Gong et al., 2002; Kinoshita et al., 2004)。 1.2 DNA甲基化调控植物响应非生物胁迫 DNA甲基化修饰在调节植物响应外界环境胁迫中发 挥了非常重要的作用。最近几年的研究表明, 全基因 组DNA甲基化修饰的改变与植物响应非生物胁迫密 切相关(Boyko et al., 2010; Karan et al., 2012; Wang et al., 2014)。许多与DNA甲基化修饰相关的基因参 与了植物的非生物胁迫应答过程(表1)。在植物响应高 盐、干旱、温度和重金属等非生物胁迫过程中, 植物 的特定基因或整个基因组水平的DNA甲基化修饰都 会发生改变, 从而提高植物对不良环境的适应性, 确 保植物在逆境条件下的生长发育。通常情况下, 非生 物胁迫诱导的DNA甲基化修饰的改变发生在整个基 © 植物学报 Chinese Bulletin of Botany
t康兮等:表观遗传调控植物响应非生物胁迫的研究进展583 表1植物中受DNA甲基化修饰调节的非生物胁迫应答相关基因 Table 1 Abiotic stress responsive genes regulated by DNA-methylation in plants Asr1. Asr2 番茄( Solanum lycopersicum) 干早胁迫 Gonzalez et al., 2011: 2013 烟草( Nicotiana tabaccum cv. Xanthi nc) 低温胁迫 Choi and sano. 2007 OsMYB91 水稻( Oryza sativa) 盐胁迫 Zhu et al.. 2015 G/yma11g02400 大豆(G/ ycine max) 盐胁迫 Song et aL., 2012 SPCH. FAMA 拟南芥 Arabidopsis thaliana) 湿度胁迫 Tricker et al. 2012 ZmMI1, AC/DS 低温胁迫 金鱼草( Antirrhinum majus) 低温胁迫 Hashida et al. 2006 NRPD2 以南芥(A. thaliana) 高温胁迫 Popova et al., 2013 因组水平。例如,Wang等(2011)以水稻( Oryza sativa)致过表达 AtROS1的转基因烟草( Nicotiana tabacun) DK151和R64为研究材料,发现由干旱胁迫诱导的表现出对盐胁迫的耐受性。Lu等(2017)利用MeDP DNA甲基化位点的改变占全基因组DNA甲基化位点测序技术对棉花( Gossypium hirsutum)在盐胁迫下全 的12%左右,这些甲基化的变化有29%在胁迫解除时基因组的DNA甲基化水平进行了研究,为理解棉花 仍然被保留;并且干旱诱导的DNA甲基化还表现出盐胁迫反应的表观遗传修饰变化提供了有价值的信 组织及发育时期的特异性。 Ferreira等(2015)在研究息。同样,也有研究发现,苜蓿( Medicago spp.)在盐 盐胁迫下DNA甲基化水平的变化时,发现盐胁迫耐胁迫下,全基因组水平的DNA甲基化程度增加,特别 受型水稻材料Poka和敏感型水稻材料R29基因组是在高盐胁迫下尤为明显(AN- awati et al.,2016)。目 全局性的DNA甲基化水平在盐胁迫下发生了明显改前,有关DNA甲基化修饰水平影响植物响应非生物 变,并且这种DNA甲基化水平的改变具有基因型及胁迫的具体机制还有待深入研究 组织特异性。此外,非生物胁迫下,DNA甲基化水平 的改变往往还会伴随其它调节机制。例如, Karan等 组蛋白修饰 (2012)在研究水稻响应盐胁迫时,发现逆转录转座21植物体内的组蛋白修饰 子、非生物胁迫应答基因以及染色质修饰因子在盐胁组蛋白修饰是表观遗传调控硏究领域的热点。核小体 迫下都具有不同的表达模式,同时鉴定了不同水稻品是染色质的基本组成单位,由约146bp的DNA缠绕 种盐胁迫诱导的DNA甲基化模式。而对于水稻而言,各两分子的核心组蛋白H2A、H2B、H3和H4形成的 在水稻根细胞内相关基因的去甲基化修饰对其响应八聚体构成( Luger et al,1997)。伸出核小体外的核 盐胁迫也具有重要作用( Wang et al,2011)。zhu等心组蛋白的N端可被共价修饰,这些修饰主要包括乙 (2015)在研究水稻R2R3类型的MYB转录因子酰化、甲基化、磷酸化、泛素化、生物素化、ADP核 OSMYB91时,发现 OSMYB91的表达受非生物胁迫糖基化以及类泛素化等( Strahl and Allis,2000)。核心 诱导,特别是盐胁迫。进一步研究发现,该基因启动组蛋白N端赖氨酸可被组蛋白乙酰化酶HATs(his 子区域的DNA甲基化水平改变是导致该基因在胁迫 tone acetyltransferase)和组蛋白去乙酰化酶 HDACS 下表达发生变化的主要原因。除了拟南芥和水稻等常( histone deacetylation transferase)进行乙酰化和去 见模式植物,人们也对其它植物响应胁迫时的DNA乙酰化修饰。在拟南芥中,HATs分为4个不同的家族, 甲基化修饰进行了研究。例如,Bhar等(2015)在研究研究表明HATs在植物发育( Bertrand et al,2003 盐胁迫下,类黄酮生物合成和抗氧化途径的酶基因是 Long et al,2006)和胁迫应答( Pavangadkar et al, 否受到表观遗传调控时,发现这些基因启动子区域甲2010)中具有重要作用。真核生物的 HDACS包含RP 基化状态改变使得相关基因的表达水平升高,从而导D3( Reduced Potassium Deficiency3)、S|R2( Silent ⊙植物学报 Chinese Bulletin of Botany
杜康兮等: 表观遗传调控植物响应非生物胁迫的研究进展 583 表1 植物中受DNA甲基化修饰调节的非生物胁迫应答相关基因 Table 1 Abiotic stress responsive genes regulated by DNA-methylation in plants 基因 物种 胁迫类型 参考文献 Asr1, Asr2 番茄(Solanum lycopersicum) 干旱胁迫 González et al., 2011; 2013 NtGPDL 烟草(Nicotiana tabaccum cv. ‘Xanthi nc’) 低温胁迫 Choi and Sano, 2007 OsMYB91 水稻(Oryza sativa) 盐胁迫 Zhu et al., 2015 Glyma11g02400 Glyma16g27950 Glyma20g30840 大豆(Glycine max) 盐胁迫 Song et al., 2012 SPCH, FAMA 拟南芥(Arabidopsis thaliana) 湿度胁迫 Tricker et al., 2012 ZmMI1, Ac/Ds 玉米(Zea mays) 低温胁迫 Steward et al., 2002 Tam3 金鱼草(Antirrhinum majus) 低温胁迫 Hashida et al., 2006 NRPD2 拟南芥(A. thaliana) 高温胁迫 Popova et al., 2013 因组水平。例如, Wang等(2011)以水稻(Oryza sativa) DK151和IR64为研究材料, 发现由干旱胁迫诱导的 DNA甲基化位点的改变占全基因组DNA甲基化位点 的12%左右, 这些甲基化的变化有29%在胁迫解除时 仍然被保留; 并且干旱诱导的DNA甲基化还表现出 组织及发育时期的特异性。Ferreira等(2015)在研究 盐胁迫下DNA甲基化水平的变化时, 发现盐胁迫耐 受型水稻材料Pokkali和敏感型水稻材料IR29基因组 全局性的DNA甲基化水平在盐胁迫下发生了明显改 变, 并且这种DNA甲基化水平的改变具有基因型及 组织特异性。此外, 非生物胁迫下, DNA甲基化水平 的改变往往还会伴随其它调节机制。例如, Karan等 (2012)在研究水稻响应盐胁迫时, 发现逆转录转座 子、非生物胁迫应答基因以及染色质修饰因子在盐胁 迫下都具有不同的表达模式, 同时鉴定了不同水稻品 种盐胁迫诱导的DNA甲基化模式。而对于水稻而言, 在水稻根细胞内相关基因的去甲基化修饰对其响应 盐胁迫也具有重要作用(Wang et al., 2011)。Zhu等 (2015) 在研究水稻 R2R3 类型的 MYB 转录因子 OsMYB91时, 发现OsMYB91的表达受非生物胁迫 诱导, 特别是盐胁迫。进一步研究发现, 该基因启动 子区域的DNA甲基化水平改变是导致该基因在胁迫 下表达发生变化的主要原因。除了拟南芥和水稻等常 见模式植物, 人们也对其它植物响应胁迫时的DNA 甲基化修饰进行了研究。例如, Bharti等(2015)在研究 盐胁迫下, 类黄酮生物合成和抗氧化途径的酶基因是 否受到表观遗传调控时, 发现这些基因启动子区域甲 基化状态改变使得相关基因的表达水平升高, 从而导 致过表达AtROS1的转基因烟草(Nicotiana tabacum) 表现出对盐胁迫的耐受性。Lu等(2017)利用Me-DIP 测序技术对棉花(Gossypium hirsutum)在盐胁迫下全 基因组的DNA甲基化水平进行了研究, 为理解棉花 盐胁迫反应的表观遗传修饰变化提供了有价值的信 息。同样, 也有研究发现, 苜蓿(Medicago spp.)在盐 胁迫下, 全基因组水平的DNA甲基化程度增加, 特别 是在高盐胁迫下尤为明显(Al-Lawati et al., 2016)。目 前, 有关DNA甲基化修饰水平影响植物响应非生物 胁迫的具体机制还有待深入研究。 2 组蛋白修饰 2.1 植物体内的组蛋白修饰 组蛋白修饰是表观遗传调控研究领域的热点。核小体 是染色质的基本组成单位, 由约146 bp的DNA缠绕 各两分子的核心组蛋白H2A、H2B、H3和H4形成的 八聚体构成(Luger et al., 1997)。伸出核小体外的核 心组蛋白的N端可被共价修饰, 这些修饰主要包括乙 酰化、甲基化、磷酸化、泛素化、生物素化、ADP核 糖基化以及类泛素化等(Strahl and Allis, 2000)。核心 组蛋白N端赖氨酸可被组蛋白乙酰化酶HATs (histone acetyltransferase)和组蛋白去乙酰化酶HDACs (histone deacetylation transferase)进行乙酰化和去 乙酰化修饰。在拟南芥中, HATs分为4个不同的家族, 研究表明HATs在植物发育(Bertrand et al., 2003; Long et al., 2006)和胁迫应答(Pavangadkar et al., 2010)中具有重要作用。真核生物的HDACs包含RPD3 (Reduced Potassium Deficiency 3)、SIR2 (Silent © 植物学报 Chinese Bulletin of Botany
584植物学报53(5)2018 Information Regulator2)和HD2( TypellHDAC)3个生物胁迫的重要表观调控途径之一。近年来,有许多 主要蛋白家族,其中HD2是植物特有的 HDACS(Pan-关于组蛋白甲基化、乙酰化和磷酸化等修饰参与植物 dey et al,2002)。在拟南芥中含有10个RPD3HDA1非生物胁迫应答过程的报道(表2)。在模式植物拟南芥 去乙酰化酶家族蛋白 Alinsug et al,209),其中中,SKB1可以改变胁迫相关基因的H4R3sme2水平 HDA6能影响转基因的表达( Murfett et al,2001)、其缺失突变会导致拟南芥产生对盐胁迫超敏感的表 DNA甲基化( Aufsatz et al,2002)以及rRNA基因的调型( Zhang et al,2011b)。类似地,拟南芥组蛋白乙酰 控( Probst et al.,2004)。同时研究发现,HDA19能与转移酶GCN5通过影响HSFA3( Heat Stress Tran WRKY转录因子结合,从而调控植物的基本防御反应sci? tion Factors3和UWH6( UV-HYPERSENS ( Kim et al,2008)。另外,HDA6和HDA19在拟南芥种TvE6基因启动子区域的H3K9和H3K14的乙酰化 子萌发、盐胁迫以及ABA诱导的基因表达方面都发挥水平来调节应答基因的转录。因此,缺失GCN5的拟 十分重要的作用( Chen et al,2010) 南芥突变体表现出对热胁迫的耐受性( Hu et al 组蛋白的甲基化和去甲基化通常发生在精氨酸2015)。在水稻中,组蛋白乙酰转移酶基因 OSHATs 和赖氨酸残基上,赖氨酸残基的甲基化主要由含有的转录水平和组蛋白H3和H4赖氨酸残基乙酰化水平 SET结构域的赖氨酸甲基转移酶 HKMTS催化形成的变化都参与了水稻的干旱胁迫调控( Fang et al ( Pontvianne et al,2010)。SET结构域蛋白可分为2014)。Luo等(2012)在研究植物特异的组蛋白去乙酰 TrxG( Trithorax Group)、E(Z)( Enhancer of zeste)、化酶HD2时,发现ABA和NaC能抑制HD2A、HD2B SU (VAR)以及ASH1( Absent,Sma, or Homeotic dis-HD2C以及HD2D等基因的表达水平,HD2的T-DNA cs)4个家族,分别负责组蛋白H3K4、H3K9、H3K27插入突变体表现出对ABA和NaC的敏感性,同时降 和H3K36的甲基化修饰。在拟南芥中,TrxG家族蛋白低了对盐胁迫的耐受性。此外,在组蛋白去乙酰化方 SDG25( Berr et al,2009)、E□乙)家族蛋白cLF面, Zheng等(2016)发现拟南芥组蛋白去乙酰化酶 ( Chanvivattana et al,2004)以及ASH1家族蛋白HDA9在调节拟南芥响应盐胁迫和干旱胁迫时发挥重 SDG8和SDG26( Xu et al,2008)都参与开花时间的要作用。由此可见,组蛋白的多种修饰类型都参与了 调控。组蛋白去甲基化酶HDMs包括KDM1SD1家非生物胁迫的调节过程 族和JmjC结构域蛋白家族两类( Liu et al.2010)。这 通常情况下,植物在响应非生物胁迫时,体内的 两类蛋白质都可通过氧化反应直接去除组蛋白上的组蛋白修饰往往会与一些植物内源激素联系在一起。 甲基化修饰。KDM1LSD1以黄素为辅助因子,只能例如,Ding等(2011)发现在干旱胁迫下,组蛋白甲基 对 甲基化修饰进行去甲基,并不能对三甲基化转移酶ATX1能够增强ABA合成途径的关键基因 去甲基;Jmjc结构域蛋白需要二价铁和α酮戊二酸作NCED3启动子区域的H3K4me3修饰,从而促进该基 辅助因子,可以对 三甲基化修饰去甲基。截因的表达。后续研究发现,在干旱胁迫下,拟南芥ax1 至目前,拟南芥中报道了4个 KDM1/LSD1家族以及突变体NCED3基因上的RNA聚合酶和H3K4me3的 21个JMJ家族组蛋白去甲基化酶,它们主要参与拟南富集程度明显下降,并且与ABA相关的某些基因(如 芥的开花调控(⑤ aze et al.,2008; Liu et al,2010)。RD29A和RD29B)的转录水平也明显下降。类似研究 组蛋白的乙酰化、磷酸化和泛素化修饰一般与基因转发现,MS|1HDA19复合物也参与了ABA介导的拟南 录激活有关,SUMO化和生物素化与转录抑制相关。芥应答盐胁迫过程( Mehdi et al,2016)。另外,组蛋 已有的研究显示,与胁迫相关的基因激活主要由白修饰对胁迫的调控不仅局限于单一的某一类修饰, H3K4、H3K36甲基化以及H3K9乙酰化调控,而而是多种修饰协同作用。例如,Wang等(2015)发现玉 H3K9、H3K27甲基化和H3去乙酰化主要参与相关基米( Zea mays)叶片在热胁迫下,组蛋白修饰与叶片 因的沉默过程( Qiao and Fan,2011) 细胞的程序性死亡过程有密切联系。玉米叶片在响应 热胁迫的过程中,体内H3K9ac和H4K5ac水平显著 22组蛋白修饰与植物响应非生物胁迫 升高,H3K9me2水平下降,H3K4me2水平保持不变。 除DNA甲基化修饰外,组蛋白修饰也是植物响应非Kim等(2012)研究发现,拟南芥在干旱胁迫下,组蛋 ⊙植物学报 Chinese Bulletin of Botany
584 植物学报 53(5) 2018 Information Regulator 2)和HD2 (TypeIIHDAC) 3个 主要蛋白家族, 其中HD2是植物特有的HDACs (Pandey et al., 2002)。在拟南芥中含有10个RPD3/HDA1 去乙酰化酶家族蛋白(Alinsug et al., 2009), 其中 HDA6能影响转基因的表达(Murfett et al., 2001)、 DNA甲基化(Aufsatz et al., 2002)以及rRNA基因的调 控(Probst et al., 2004)。同时研究发现, HDA19能与 WRKY转录因子结合, 从而调控植物的基本防御反应 (Kim et al., 2008)。另外, HDA6和HDA19在拟南芥种 子萌发、盐胁迫以及ABA诱导的基因表达方面都发挥 十分重要的作用(Chen et al., 2010)。 组蛋白的甲基化和去甲基化通常发生在精氨酸 和赖氨酸残基上, 赖氨酸残基的甲基化主要由含有 SET结构域的赖氨酸甲基转移酶HKMTs催化形成 (Pontvianne et al., 2010)。SET结构域蛋白可分为 TrxG (Trithorax Group)、E(Z) (Enhancer of Zeste)、 SU (VAR)以及ASH1 (Absent, Small, or Homeotic discs) 4个家族, 分别负责组蛋白H3K4、H3K9、H3K27 和H3K36的甲基化修饰。在拟南芥中, TrxG家族蛋白 SDG25 (Berr et al., 2009)、 E(Z)家族蛋白 CLF (Chanvivattana et al., 2004)以及ASH1家族蛋白 SDG8和SDG26 (Xu et al., 2008)都参与开花时间的 调控。组蛋白去甲基化酶HDMs包括KDM1/LSD1家 族和JmjC结构域蛋白家族两类(Liu et al., 2010)。这 两类蛋白质都可通过氧化反应直接去除组蛋白上的 甲基化修饰。KDM1/LSD1以黄素为辅助因子, 只能 对一、二甲基化修饰进行去甲基, 并不能对三甲基化 去甲基; JmjC结构域蛋白需要二价铁和α酮戊二酸作 辅助因子, 可以对一、二、三甲基化修饰去甲基。截 至目前, 拟南芥中报道了4个KDM1/LSD1家族以及 21个JMJ家族组蛋白去甲基化酶, 它们主要参与拟南 芥的开花调控(Saze et al., 2008; Liu et al., 2010)。 组蛋白的乙酰化、磷酸化和泛素化修饰一般与基因转 录激活有关, SUMO化和生物素化与转录抑制相关。 已有的研究显示, 与胁迫相关的基因激活主要由 H3K4、H3K36甲基化以及H3K9乙酰化调控, 而 H3K9、H3K27甲基化和H3去乙酰化主要参与相关基 因的沉默过程(Qiao and Fan, 2011)。 2.2 组蛋白修饰与植物响应非生物胁迫 除DNA甲基化修饰外, 组蛋白修饰也是植物响应非 生物胁迫的重要表观调控途径之一。近年来, 有许多 关于组蛋白甲基化、乙酰化和磷酸化等修饰参与植物 非生物胁迫应答过程的报道(表2)。在模式植物拟南芥 中, SKB1可以改变胁迫相关基因的H4R3sme2水平, 其缺失突变会导致拟南芥产生对盐胁迫超敏感的表 型(Zhang et al., 2011b)。类似地, 拟南芥组蛋白乙酰 转移酶GCN5通过影响HSFA3 (Heat Stress Transcription Factors 3) 和 UVH6 (UV-HYPERSENSITIVE 6)基因启动子区域的H3K9和H3K14的乙酰化 水平来调节应答基因的转录。因此, 缺失GCN5的拟 南芥突变体表现出对热胁迫的耐受性(Hu et al., 2015)。在水稻中, 组蛋白乙酰转移酶基因OsHATs 的转录水平和组蛋白H3和H4赖氨酸残基乙酰化水平 的变化都参与了水稻的干旱胁迫调控(Fang et al., 2014)。Luo等(2012)在研究植物特异的组蛋白去乙酰 化酶HD2时, 发现ABA和NaCl能抑制HD2A、HD2B、 HD2C以及HD2D等基因的表达水平, HD2的T-DNA 插入突变体表现出对ABA和NaCl的敏感性, 同时降 低了对盐胁迫的耐受性。此外, 在组蛋白去乙酰化方 面, Zheng等(2016)发现拟南芥组蛋白去乙酰化酶 HDA9在调节拟南芥响应盐胁迫和干旱胁迫时发挥重 要作用。由此可见, 组蛋白的多种修饰类型都参与了 非生物胁迫的调节过程。 通常情况下, 植物在响应非生物胁迫时, 体内的 组蛋白修饰往往会与一些植物内源激素联系在一起。 例如, Ding等(2011)发现在干旱胁迫下, 组蛋白甲基 转移酶ATX1能够增强ABA合成途径的关键基因 NCED3启动子区域的H3K4me3修饰, 从而促进该基 因的表达。后续研究发现, 在干旱胁迫下, 拟南芥atx1 突变体NCED3基因上的RNA聚合酶II和H3K4me3的 富集程度明显下降, 并且与ABA相关的某些基因(如 RD29A和RD29B)的转录水平也明显下降。类似研究 发现, MSI1-HDA19复合物也参与了ABA介导的拟南 芥应答盐胁迫过程(Mehdi et al., 2016)。另外, 组蛋 白修饰对胁迫的调控不仅局限于单一的某一类修饰, 而是多种修饰协同作用。例如, Wang等(2015)发现玉 米(Zea mays)叶片在热胁迫下, 组蛋白修饰与叶片 细胞的程序性死亡过程有密切联系。玉米叶片在响应 热胁迫的过程中, 体内H3K9ac和H4K5ac水平显著 升高, H3K9me2水平下降, H3K4me2水平保持不变。 Kim等(2012)研究发现, 拟南芥在干旱胁迫下, 组蛋 © 植物学报 Chinese Bulletin of Botany
t康兮等:表观遗传调控植物响应非生物胁迫的研究进展585 表2植物中参与非生物胁迫应答的组蛋白修饰相关基因 Table 2 Histone modification related genes involved in abiotic stresses in plants HDACS 拟南芥(Ara 盐胁迫 Luo et al. 2012 拟南芥(A 盐胁迫 Zhang et al., 2011b MS/1. HDA19 拟南芥(A 盐胁迫 Mehdi et al. 20 拟南芥(A. thaliana) 盐胁迫,干旱胁迫 Zheng et al.,2016 水稻( Oryza sativa) Zhao et al.. 2016 拟南芥(A. thaliana) 热胁迫 Hu et al. 2015 HDT701 水稻(O. sativa) 盐胁迫 Zhao et al. 2014 拟南芥(A. thaliana) 干旱胁迫 Chen et al.. 2006 ADH1 PDC 水稻(O. sativa) 淹水胁迫 Tsuji et aL., 2006 OSHAG702, OSHAG704水稻(O. sativa) 干早胁迫 Liu et al. 2012 OsHAC701. OsHAC704 sHAG703, OsHAM701水稻(O. sativa) 干旱胁迫 Liu et al., 2012; Fang et aL., 2014 sHAC703. OsHAF701 AtATX1 拟南芥(A. thaliana) 干旱胁迫 Ding et al., 2011 OsDREB1bc 水稻(O. sativa) 盐胁迫,低温胁迫 Roy et al., 2014 HvTX1. HvPKDM7 大麦( Hordeum vulgare) apaefthimiou and Tsaftaris, 2012 MYST ELP3 GCN5 大麦(H. vulgare) 干旱胁迫 Papaefthimiou et al., 201 拟南芥(A. thaliana) 干旱胁迫 Ridha and w AtMS/1. AtCHR12 拟南芥(A. thaliana) 干旱胁迫,高温胁迫 Alexandre et al. AtBRM 拟南芥(A. thaliana) 干旱胁迫 Berr et al. 2012 白的H3K4me3和H3K9ac修饰在干旱诱导的一些基生物胁迫过程中的关键分子还有待挖掘。 因(如RD20和RD29a)上有明显富集。水稻在淹水胁 迫下,胁迫响应基因ADH以及PDC1编码区的3小RNA H3K4me2和H3K4me3水平显著上升,而且胁迫后期 ADH1和PDC1染色质区域的H3乙酰化水平也明显升31植物中的小RNA 高( Tsuji et al,2006)。Roy等(2014)在研究水稻在植物中,小RNA(sRNA)是不具有编码功能的、对 OSDREB1bc基因时,发现该基因能被低温特异性诱基因表达有调控作用的一类RNA分子,其主要通过 导表达,其过表达植株对高盐和低温胁迫表现出超高调节mRNA的稳定性、沉默基因转录或参与DNA甲基 的耐受性。进一步研究发现,在此类非生物胁迫下,化等过程参与植物的生长发育( Ramachandran and 该基因启动子区域的H3K9ac水平大幅度升高;同时,Chen,2008)。因此,小RNA也是一种重要的表观遗 H3K14ac和H3K27ac水平也呈现出位点特异性增加传调控因子。随着研究的不断深入,对植物中sRN J趋势。除了组蛋白甲基化和乙酰化修饰外,有研究的认识也有了突破性进展。以水稻为例,研究发现, 表明组蛋白SUMO化修饰也参与了植物应答非生物在水稻中存在上百种sRNA,并且在不同的生长条件 胁迫过程。在高温和氧化应激条件下,SUMO化修饰下,不同水稻品种的不同组织中sRNA的表达水平明 可调控组蛋白乙酰化和DNA甲基化,从而影响全基显不同( Chen and Wu,2010; He et al.,2010; Zhang 因组的转录 Miller et al,2010)。由此可见,大量研究etal,2014)。目前,在植物中研究较多的是 SIRNA 结果表明,组蛋白修饰在植物响应非生物胁迫过程中( small interfering RNA)和mRNA( microRNa)。si- 具有十分重要的作用。但是,关于不同组蛋白修饰类RNA是在 DCL(Dicer-like protein)酶作用下由长双链 型之间以及组蛋白修饰与其它表观遗传调控途径的RNA前体加工而来,目前发现参与基因转录和转录 协同作用还需进一步研究,介导协同调控植物应答非后调控的内源性 SiRNA有 nat-SIRNA、ta-siR№A和 ⊙植物学报 Chinese Bulletin of Botany
杜康兮等: 表观遗传调控植物响应非生物胁迫的研究进展 585 表2 植物中参与非生物胁迫应答的组蛋白修饰相关基因 Table 2 Histone modification related genes involved in abiotic stresses in plants 基因 物种 胁迫类型 参考文献 HDACs 拟南芥(Arabidopsis thaliana ) 盐胁迫 Luo et al., 2012 SKB1 拟南芥(A. thaliana ) 盐胁迫 Zhang et al., 2011b MSI1, HDA19 拟南芥(A. thaliana ) 盐胁迫 Mehdi et al., 2016 HDA9 拟南芥(A. thaliana ) 盐胁迫, 干旱胁迫 Zheng et al., 2016 HDA705 水稻(Oryza sativa) 盐胁迫 Zhao et al., 2016 GCN5 拟南芥(A. thaliana ) 热胁迫 Hu et al., 2015 HDT701 水稻(O. sativa) 盐胁迫 Zhao et al., 2014 AtABO1 拟南芥(A. thaliana ) 干旱胁迫 Chen et al., 2006 ADH1, PDC1 水稻(O. sativa) 淹水胁迫 Tsuji et al., 2006 OsHAG702, OsHAG704 OsHAC701, OsHAC704 水稻(O. sativa) 干旱胁迫 Liu et al., 2012 OsHAG703, OsHAM701 OsHAC703, OsHAF701 水稻(O. sativa) 干旱胁迫 Liu et al., 2012; Fang et al., 2014 AtATX1 拟南芥(A. thaliana ) 干旱胁迫 Ding et al., 2011 OsDREB1bc 水稻(O. sativa) 盐胁迫, 低温胁迫 Roy et al., 2014 HvTX1, HvPKDM7 大麦(Hordeum vulgare) 干旱胁迫 Papaefthimiou and Tsaftaris, 2012 MYST, ELP3, GCN5 大麦(H. vulgare) 干旱胁迫 Papaefthimiou et al., 2010 AtHD2C 拟南芥(A. thaliana ) 干旱胁迫 Sridha and Wu, 2006 AtMSI1, AtCHR12 拟南芥(A. thaliana ) 干旱胁迫, 高温胁迫 Alexandre et al., 2009 AtBRM 拟南芥(A. thaliana ) 干旱胁迫 Berr et al., 2012 白的H3K4me3和H3K9ac修饰在干旱诱导的一些基 因(如RD20和RD29a)上有明显富集。水稻在淹水胁 迫 下 , 胁迫响应基因 ADH1 以 及 PDC1 编码区的 H3K4me2和H3K4me3水平显著上升, 而且胁迫后期 ADH1和PDC1染色质区域的H3乙酰化水平也明显升 高(Tsuji et al., 2006)。Roy等(2014)在研究水稻 OsDREB1bc基因时, 发现该基因能被低温特异性诱 导表达, 其过表达植株对高盐和低温胁迫表现出超高 的耐受性。进一步研究发现, 在此类非生物胁迫下, 该基因启动子区域的H3K9ac水平大幅度升高; 同时, H3K14ac和H3K27ac水平也呈现出位点特异性增加 的趋势。除了组蛋白甲基化和乙酰化修饰外, 有研究 表明组蛋白SUMO化修饰也参与了植物应答非生物 胁迫过程。在高温和氧化应激条件下, SUMO化修饰 可调控组蛋白乙酰化和DNA甲基化, 从而影响全基 因组的转录(Miller et al., 2010)。由此可见, 大量研究 结果表明, 组蛋白修饰在植物响应非生物胁迫过程中 具有十分重要的作用。但是, 关于不同组蛋白修饰类 型之间以及组蛋白修饰与其它表观遗传调控途径的 协同作用还需进一步研究, 介导协同调控植物应答非 生物胁迫过程中的关键分子还有待挖掘。 3 小RNA 3.1 植物中的小RNA 在植物中, 小RNA (sRNA)是不具有编码功能的、对 基因表达有调控作用的一类RNA分子, 其主要通过 调节mRNA的稳定性、沉默基因转录或参与DNA甲基 化等过程参与植物的生长发育(Ramachandran and Chen, 2008)。因此, 小RNA也是一种重要的表观遗 传调控因子。随着研究的不断深入, 对植物中sRNA 的认识也有了突破性进展。以水稻为例, 研究发现, 在水稻中存在上百种sRNA, 并且在不同的生长条件 下, 不同水稻品种的不同组织中sRNA的表达水平明 显不同(Chen and Wu, 2010; He et al., 2010; Zhang et al., 2014)。目前, 在植物中研究较多的是siRNA (small interfering RNA)和miRNA (microRNA)。siRNA是在DCL (Dicer-like protein)酶作用下由长双链 RNA前体加工而来, 目前发现参与基因转录和转录 后调控的内源性siRNA有nat-siRNA、ta-siRNA和 © 植物学报 Chinese Bulletin of Botany
586植物学报53(5)2018 hc-sIRNA等( Mallory and Vaucheret,2006)。 miRNA耐受性。进一步研究发现,mR319的靶基因 OsPCF5 是内源基因编码的一类能与靶mRNA互补配对的 和OS尸CF8的RNA转基因植物也表现出同样的低温 种单链小RNA,主要参与基因的转录后调控。大量研耐受性,表明miR319具有调控植物适应低温胁迫的 究表明, SIRNA和 miRNA在植物生长发育和非生物胁重要作用( Yang et al,2013)。综上,目前的研究表明, 迫响应过程中发挥重要作用( Phillips et al.,2007;在非生物胁迫过程中,很多小RNA的表达都会发生 Sunkar et al, 2007) 改变,但是哪些小RNA才是真正参与胁迫应答调控 的直接分子,尚待进一步研究 32小RNA与植物应答非生物胁迫 迄今已有许多研究证明,小RNA在调控植物响应非4染色质重塑与非生物胁迫 生物胁迫中扮演着十分重要的角色(表3)。小RNA常 通过RdDM( RNA-directed DNA methylation)途径影ATP依赖的染色质重塑是染色质重塑复合体利用 响DNA甲基化修饰,进而响应非生物胁迫。 Huang等ATP水解释放的能量来改变染色质结构,从而调控真 (2016)发现,SAGO4A作为RNA介导的DNA甲基化核生物基因表达的一种重要的表观遗传调控机制 途径的重要因子参与了番茄( Solanum lycopersicum)( Racki and Narlikar,2008)。ATP依赖的染色质重塑 应答干旱和高盐胁迫的过程。相比野生型,SAGO4A复合物主要分为4个家族: SWU/SNF家族、|SW家族 下调的转基因番茄植株表现出对干旱和高盐的耐受CHD家族和NO80家族。SW/SNF是第1个被发现的 性。同样,在研究RdDM途径的过程中, Naydenov等ATP依赖的染色质重塑复合物( Sudarsanam and (2015)发现RdDM途径中的2个植物特异的RNA聚合 Winston,2000)。SW/SNF复合物通过改变染色质结 酶PoⅣ和PoⅣ参与了高温胁迫下DRM2基因的表达构在DNA修饰、重组以及基因表达中发挥重要作用 调控,并且在PoV和Po的缺失突变体中,ROS基( Geiman and Robertson,2002)。研究表明,SW 因的表达也受到抑制。 Tricker等(2012)在研究气孔发SNF复合物也参与了环境胁迫对植物生长发育的调 育时,发现 SIRNA参与了拟南芥气孔发育的2个关键控。例如,在拟南芥中,过表达SNF2/ Brahma类型的 基因 SPECHLESS和FAMA在低湿度胁迫下的DNA染色质重塑蛋白ACHR12,该过表达植株在干早和 甲基化过程,从而调节拟南芥对湿度改变的适应。通高温等胁迫下表现出花芽以及初生茎生长停滞现象 常情况下,当植物处于不良环境时,体内并非仅有某 Mlynarova et a,2007)。同时,有研究表明 特定mRNA的表达发生变化,而是大量的 miRNAS SWUSNF和CHD复合物都参与了ABA调控的拟南芥 表达都发生改变。例如,在水稻中,干旱诱导下有m种子萌发及生长等过程( Perruc et al,2007; Saez et R170和miR171等11个sRNA表达下调,有miR474和al,2008)。 miR845等8个sRNA表达上调( Zhou et al,2010);野 染色质重塑复合物在调节非生物胁迫相关基因 生二粒小麦( Triticum turgidum ssp. dicoccoides)在的表达中起重要作用(表4)。对拟南芥的研究表明 干旱胁迫下有13个 miRNAs会受到不同程度的调控SW3B能与ABA通路重要调控因子HAB1结合,从而 ( Kantar et al,2011)。许多研究表明, miRNA相关基参与ABA调节的植物对非生物胁迫的适应过程 因的突变都会对植物的叶片发育产生影响。拟南芥中HAB1是ABA信号通路中起关键作用的负调控因子, 编码NFYA5转录因子的基因在干旱胁迫下能通过拟南芥sW3b突变体表现出种子萌发对ABA的弱敏感 BA依赖途径被miR169靶向调控,敲除突变体nya5性,ABA应答基因RAB18和RD29B的表达下降,并且 和miR169的过表达植株都表现出叶片失水加快以及发现ABA能降低HAB1在RAB18和RD2B基因启动子 对干旱胁迫十分敏感等表型。基因芯片分析发现,上的富集( Saez et al,2008; Yuan et al,2013)。在 NFYA5对许多应答干旱胁迫的基因具调控作用(Liet拟南芥中,植物对ABA的响应大多通过转录因子 al,2008)。在水稻中, mirNA319基因家族有2个成AB5调节。Han等(2012)发现,SW2/SNF2家族成员 员,即Osa-MR319a和osa-MR319b。其过表达植株BRM的功能缺失导致拟南芥对ABA超敏感,BRM能 相比野生型都具有较宽的叶片,并且具有较强的低温与AB/5基因结合,BRM的缺失使得核小体不稳定,进 ⊙植物学报 Chinese Bulletin of Botany
586 植物学报 53(5) 2018 hc-siRNA等(Mallory and Vaucheret, 2006)。miRNA 是内源基因编码的一类能与靶mRNA互补配对的一 种单链小RNA, 主要参与基因的转录后调控。大量研 究表明, siRNA和miRNA在植物生长发育和非生物胁 迫响应过程中发挥重要作用(Phillips et al., 2007; Sunkar et al., 2007)。 3.2 小RNA与植物应答非生物胁迫 迄今已有许多研究证明, 小RNA在调控植物响应非 生物胁迫中扮演着十分重要的角色(表3)。小RNA常 通过RdDM (RNA-directed DNA methylation)途径影 响DNA甲基化修饰, 进而响应非生物胁迫。Huang等 (2016)发现, SlAGO4A作为RNA介导的DNA甲基化 途径的重要因子参与了番茄(Solanum lycopersicum) 应答干旱和高盐胁迫的过程。相比野生型, SlAGO4A 下调的转基因番茄植株表现出对干旱和高盐的耐受 性。同样, 在研究RdDM途径的过程中, Naydenov等 (2015)发现RdDM途径中的2个植物特异的RNA聚合 酶PolIV和PolV参与了高温胁迫下DRM2基因的表达 调控, 并且在PolIV和PolV的缺失突变体中, ROS基 因的表达也受到抑制。Tricker等(2012)在研究气孔发 育时, 发现siRNA参与了拟南芥气孔发育的2个关键 基因SPECHLESS和FAMA在低湿度胁迫下的DNA 甲基化过程, 从而调节拟南芥对湿度改变的适应。通 常情况下, 当植物处于不良环境时, 体内并非仅有某 一特定miRNA的表达发生变化, 而是大量的miRNAs 表达都发生改变。例如, 在水稻中, 干旱诱导下有miR170和miR171等11个sRNA表达下调, 有miR474和 miR845等8个sRNA表达上调(Zhou et al., 2010); 野 生二粒小麦(Triticum turgidum ssp. dicoccoides)在 干旱胁迫下有13个miRNAs会受到不同程度的调控 (Kantar et al., 2011)。许多研究表明, miRNA相关基 因的突变都会对植物的叶片发育产生影响。拟南芥中 编码NFYA5转录因子的基因在干旱胁迫下能通过 ABA依赖途径被miR169靶向调控, 敲除突变体nfya5 和miR169的过表达植株都表现出叶片失水加快以及 对干旱胁迫十分敏感等表型。基因芯片分析发现, NFYA5对许多应答干旱胁迫的基因具调控作用(Li et al., 2008)。在水稻中, miRNA319基因家族有2个成 员, 即Osa-MIR319a和Osa-MIR319b。其过表达植株 相比野生型都具有较宽的叶片, 并且具有较强的低温 耐受性。进一步研究发现, miR319的靶基因OsPCF5 和OsPCF8的RNAi转基因植物也表现出同样的低温 耐受性, 表明miR319具有调控植物适应低温胁迫的 重要作用(Yang et al., 2013)。综上, 目前的研究表明, 在非生物胁迫过程中, 很多小RNA的表达都会发生 改变, 但是哪些小RNA才是真正参与胁迫应答调控 的直接分子, 尚待进一步研究。 4 染色质重塑与非生物胁迫 ATP依赖的染色质重塑是染色质重塑复合体利用 ATP水解释放的能量来改变染色质结构, 从而调控真 核生物基因表达的一种重要的表观遗传调控机制 (Racki and Narlikar, 2008)。ATP依赖的染色质重塑 复合物主要分为4个家族: SWI/SNF家族、ISWI家族、 CHD家族和INO80家族。SWI/SNF是第1个被发现的 ATP依赖的染色质重塑复合物(Sudarsanam and Winston, 2000)。SWI/SNF复合物通过改变染色质结 构在DNA修饰、重组以及基因表达中发挥重要作用 (Geiman and Robertson, 2002)。研究表明, SWI/ SNF复合物也参与了环境胁迫对植物生长发育的调 控。例如, 在拟南芥中, 过表达SNF2/Brahma类型的 染色质重塑蛋白AtCHR12, 该过表达植株在干旱和 高温等胁迫下表现出花芽以及初生茎生长停滞现象 (Mlynárová et al., 2007) 。同时 , 有研究表明 , SWI/SNF和CHD复合物都参与了ABA调控的拟南芥 种子萌发及生长等过程(Perruc et al., 2007; Saez et al., 2008)。 染色质重塑复合物在调节非生物胁迫相关基因 的表达中起重要作用(表4)。对拟南芥的研究表明, SWI3B能与ABA通路重要调控因子HAB1结合, 从而 参与ABA调节的植物对非生物胁迫的适应过程。 HAB1是ABA信号通路中起关键作用的负调控因子, 拟南芥swi3b突变体表现出种子萌发对ABA的弱敏感 性, ABA应答基因RAB18和RD29B的表达下降, 并且 发现ABA能降低HAB1在RAB18和RD2B基因启动子 上的富集(Saez et al., 2008; Yuan et al., 2013)。在 拟南芥中, 植物对ABA的响应大多通过转录因子 ABI5调节。Han等(2012)发现, SWI2/SNF2家族成员 BRM的功能缺失导致拟南芥对ABA超敏感, BRM能 与ABI5基因结合, BRM的缺失使得核小体不稳定, 进 © 植物学报 Chinese Bulletin of Botany
杜康兮等:表观遗传调控植物响应非生物胁迫的研究进展587 植物中参与非生物胁迫的小RNA基因及受小RNA调控的相关基因 le 3 SRNA and sRNA-regulated genes involved in abiotic stresses in plants SIAGO4A 番茄( Solanum lycopersicum) 干旱胁迫,盐胁迫 Huang et al,2016 19 different miRNAs水稻( Oryza sativa 干旱胁迫 Zhou et al.. 2010 nt miRNAs野生二粒小麦( Triticum turgidum ssp. dicoccoides)干旱胁迫 antar et al.. 2011 cSD1,cSD2,ccS拟南芥( Arabidopsis thaliana) 高温胁迫 Guan et al. 2013 拟南芥(A. thaliana) 干旱胁迫 Liet al.. 2008 OSPCF5, OsPCF8水稻(O.sava) 温胁迫 Yang et al., 2013 GmNFYA3 大豆( Glycine max 干旱胁迫 Ni et al. 2013 Phvul.010g120700 干旱胁迫 Sosa-Valencia et al.. 2017 SINF-YA12/3,SMRP1番茄(S. copersicum) 干旱胁迫 Zhang et al., 2011a BHLH23 鹰嘴豆( Cicer arietinum) 干旱胁迫 Hajyzadeh et al., 2015 表4植物中参与非生物胁迫的染色质重塑相关基因 Table 4 Chromatin remodeling related genes involved in abiotic stresses in plants 胁迫类型 AtCHR12 拟南芥 Arabidopsis thaliana) 干旱,高温胁迫 Mlynarova et al., 2007 拟南芥(A. thaliana) ABA,干旱胁迫 Han et a. 2012 AtCHR23 Folta et al. 2014 ATL1 水稻( Oryza sativa) 碱胁迫 Guo et al. 2014 AtA SF1A/B 拟南芥(A. thaliana) 热胁迫 Weng et al., 2014 AtNAP1 拟南芥(A. thaliana) 盐胁迫 Liu et al. 2009 而使AB/5的转录受到抑制,最终使得bm突变体表现植物响应非生物逆境的过程中,多种表观遗传调控途 出对干旱的耐受性。而ABA信号转导途径的关键组分径可以协同发挥作用。另外,有研究表明,核仁染色 SnRK2和PP2CA分别能够介导BRM的磷酸化和去磷质与胁迫引起的DNA损伤有关( James et a,2014)。 酸化,从而快速调控BRM的活性( Peirats-Llobet et al,染色质多重构象变化的平衡取决于染色质与特异的 2015)此外,研究还发现, AtMS21介导的泛素化能核仁DNA结合蛋白、组蛋白修饰、组蛋白变体以及 够提高拟南芥根发育过程中BRM的稳定性( Zhang et DNA甲基化等相关因子的相互作用。染色质重塑复 al,2017)。另外,最近研究发现,一种植物特异的合体成员众多,功能复杂,目前仅有很少成员的功 H3K27去甲基化酶REF6( RELATIVE OF EARLY能被报道,相信随着对更多染色质重塑因子的研究 FLOWERING6)能够结合在带有 CTCTGYTY基序的其在植物响应非生物胁迫中的作用也将不断得到揭 基因组区域,催化H3K27me3去甲基化并促进BRM示 结合在该区段,该研究揭示了组蛋白修饰与染色质重 塑的协同作用 Li et al,2016)。 5非生物胁迫下的表观遗传记忆 不依赖于ATP的染色质组装蛋白(如拟南芥组蛋 白分子伴侣ASF1)也参与非生物胁迫过程。在热激条通常情况下,植物处于自然环境状态受到的非生物胁 件下, AtAS1A和AASF1B缺失突变体Atas1fab表现迫具有短暂性和循环性等特点。研究认为这种可预测 出对热胁迫高度敏感。进一步硏究发现,突变体内的的、循环的环境改变能够激发植物产生胁迫记忆 HSPs和HsA2等与热胁迫相关的基因表达受到抑制 “防御启动”是目前人们最为熟知的一种胁迫记忆 同时 AtAS1AB缺失也影响了拟南芥体内的H3K56-现象,即植物会记忆病原体的第1次攻击,从而产生 ac水平 Weng et al.,2014)。该研究进一步揭示了在个更加强大的对同一病原第2次攻击的防御反应 ⊙植物学报 Chinese Bulletin of Botany
杜康兮等: 表观遗传调控植物响应非生物胁迫的研究进展 587 表3 植物中参与非生物胁迫的小RNA基因及受小RNA调控的相关基因 Table 3 sRNA and sRNA-regulated genes involved in abiotic stresses in plants 基因 物种 胁迫类型 参考文献 SlAGO4A 番茄(Solanum lycopersicum) 干旱胁迫, 盐胁迫 Huang et al., 2016 19 different miRNAs 水稻(Oryza sativa) 干旱胁迫 Zhou et al., 2010 13 different miRNAs 野生二粒小麦(Triticum turgidum ssp. dicoccoides) 干旱胁迫 Kantar et al., 2011 CSD1, CSD2, CCS 拟南芥(Arabidopsis thaliana ) 高温胁迫 Guan et al., 2013 NFYA5 拟南芥(A. thaliana ) 干旱胁迫 Li et al., 2008 OsPCF5, OsPCF8 水稻(O. sativa) 低温胁迫 Yang et al., 2013 GmNFYA3 大豆(Glycine max ) 干旱胁迫 Ni et al., 2013 Phvul.010g120700 菜豆(Phaseolus vulgaris) 干旱胁迫 Sosa-Valencia et al., 2017 SlNF-YA1/2/3, SlMRP1 番茄(S. lycopersicum) 干旱胁迫 Zhang et al., 2011a BHLH23 鹰嘴豆(Cicer arietinum) 干旱胁迫 Hajyzadeh et al., 2015 表4 植物中参与非生物胁迫的染色质重塑相关基因 Table 4 Chromatin remodeling related genes involved in abiotic stresses in plants 基因 物种 胁迫类型 参考文献 AtCHR12 拟南芥(Arabidopsis thaliana ) 干旱, 高温胁迫 Mlynárová et al., 2007 BRM 拟南芥(A. thaliana ) ABA, 干旱胁迫 Han et al., 2012 AtCHR23 拟南芥(A. thaliana ) 盐胁迫 Folta et al., 2014 ATL1 水稻(Oryza sativa) 碱胁迫 Guo et al., 2014 AtASF1A/B 拟南芥(A. thaliana ) 热胁迫 Weng et al., 2014 AtNAP1 拟南芥(A. thaliana ) 盐胁迫 Liu et al., 2009 而使ABI5的转录受到抑制, 最终使得brm突变体表现 出对干旱的耐受性。而ABA信号转导途径的关键组分 SnRK2和PP2CA分别能够介导BRM的磷酸化和去磷 酸化, 从而快速调控BRM的活性(Peirats-Llobet et al., 2015)。此外, 研究还发现, AtMMS21介导的泛素化能 够提高拟南芥根发育过程中BRM的稳定性(Zhang et al., 2017)。另外, 最近研究发现, 一种植物特异的 H3K27去甲基化酶REF6 (RELATIVE OF EARLY FLOWERING 6)能够结合在带有CTCTGYTY基序的 基因组区域, 催化H3K27me3去甲基化并促进BRM 结合在该区段, 该研究揭示了组蛋白修饰与染色质重 塑的协同作用(Li et al., 2016)。 不依赖于ATP的染色质组装蛋白(如拟南芥组蛋 白分子伴侣ASF1)也参与非生物胁迫过程。在热激条 件下, AtASF1A和AtASF1B缺失突变体Atas1fab表现 出对热胁迫高度敏感。进一步研究发现, 突变体内的 HSPs和HsfA2等与热胁迫相关的基因表达受到抑制, 同时AtASF1A/B缺失也影响了拟南芥体内的H3K56- ac水平(Weng et al., 2014)。该研究进一步揭示了在 植物响应非生物逆境的过程中, 多种表观遗传调控途 径可以协同发挥作用。另外, 有研究表明, 核仁染色 质与胁迫引起的DNA损伤有关(James et al., 2014)。 染色质多重构象变化的平衡取决于染色质与特异的 核仁DNA结合蛋白、组蛋白修饰、组蛋白变体以及 DNA甲基化等相关因子的相互作用。染色质重塑复 合体成员众多, 功能复杂, 目前仅有很少成员的功 能被报道, 相信随着对更多染色质重塑因子的研究, 其在植物响应非生物胁迫中的作用也将不断得到揭 示。 5 非生物胁迫下的表观遗传记忆 通常情况下, 植物处于自然环境状态受到的非生物胁 迫具有短暂性和循环性等特点。研究认为这种可预测 的、循环的环境改变能够激发植物产生胁迫记忆。 “防御启动”是目前人们最为熟知的一种胁迫记忆 现象, 即植物会记忆病原体的第1次攻击, 从而产生 一个更加强大的对同一病原第2次攻击的防御反应 © 植物学报 Chinese Bulletin of Botany
588植物学报53(5)2018 ( Kinoshita and Seki,2014)。这种反应往往具有快速、表观遗传调控因子被确定参与植物非生物胁迫应答 有效和增强性等特点。植物在非生物胁迫响应方面也后,如何将其应用于作物育种和提高农业生产等需要 表现出同样的记忆反应,并且这些由胁迫诱导的表观深入探讨 遗传改变可以通过有丝分裂或减数分裂稳定地遗传, 从而产生当代或跨代胁迫记忆。例如,Feng等(2012)参考文献 发现盐碱胁迫诱导的水稻DNA甲基化的改变能通过 Alexandre C, Moller - Steinbach Y, Schonrock N, Gruis- 自交遗传给下一代。近年来许多研究表明,这种胁迫 sem W, Hennig L(2009). Arabidopsis MsI1 is required for 记忆参与了植物响应干旱、低温、盐、ABA以及 sa negative regulation of the response to drought stress. Mol 等各种非生物胁迫的应答过程( Crisp et al.,2016)。有 Pant2,675687 研究表明,植物产生记忆现象可能与关键信号途径代 Alinsug MV, Yu Cw, Wu KQ(2009). Phylogenetic analysis, 谢产物或转录因子的持续改变有关( Kinoshita and subcellular localization, and expression patterns of RPD3/ HDA1 family histone deacetylases in plants. BMC Plant Sek,2014; riet et al.,2015);另外还可能通过改变 Bio/9,37 染色质的状态(如组蛋白修饰、DNA甲基化以及 RNA AL-Lawati A, Al-Bahry s, Victor r, AL-Lawati AH, Yaish 聚合酶滞留等)实现( Eichten et al,2014; Avramov, MW(2016). Salt stress alters DNA methylation levels in 2015)。但也有研究者认为,表观遗传记忆其实是 alfalfa(Medicago spp ) Genet Mol Res 15, 15018299 种相对罕见的事件,其关键的调控步骤是胁迫恢复期 Aufsatz W, Mette MF, Van Der Winden J, Matzke M 间表观遗传记忆是否形成,并提出RNA代谢、转录后 Matzke AJM(2002). HDA6, a putative histone deacety- lase needed to enhance DNA methylation induced by dou 基因沉默以及RNA介导的DNA甲基化途径在其中发 ble-stranded RNA EMBO 21. 6832-6841 挥了关键作用( Crisp et al,2016)。目前,表观遗传记 Avramov z(2015). Transcriptional memory of a stress 忆的相关研究还非常少,但其在植物抗逆驯化以及获 transient chromatin and memory(epigenetic)marks at st- 得性抗性等方面无疑具有非常重要的理论意义和应 ress-response genes Plant J83, 149-159 用前景 Berr A, Menard R, Heitz T, shen WH(2012). Chromatin modification and remodelling: a regulatory landscape for 研究展望 the control of Arabidopsis defence responses upon patho- gen attack. Cell Microbio/ 14, 829-839 非生物胁迫是植物生长发育过程中要面临的巨大威 Berr A, Xu L, Gao J, Cognat V, Steinmetz A, Dong A Shen WH(2009). SET DOMAIN GROUP25 encodes a 胁。到目前为止,已有许多研究表明,表观遗传调控 he methyltransferase and is involved in FLOWER! 参与了植物非生物胁迫的应答过程,这一新的认识也 LOCUS C activation and repression of flowering Plant Phy- 为表观遗传研究引入了新的研究内容与方向。非生物 sio151,1476-1485 胁迫下的表观遗传调控是一个动态过程,所以要研究 Bertrand c, Bergounioux C, Domenichini s, Delarue M, 清楚植物在胁迫下的表观遗传机制十分困难。基于此, Zhou DX(2003). Arabidopsis histone acetyltransferase 我们认为以下问题有待今后研究解决:(1)非生物胁 AtGCN5 regulates the floral meristem activity through the WUSCHELAGAMOUS pathway. J Biol Chem 278, 28246- 迫应答与表观遗传信息的相关调控网络仍不清楚;(2) 胁迫应答的表观修饰因子、特异的表观修饰位点以及 对应的胁迫应答靶基因并未得到全面的认识;(3)大 Yaday sK(2015).AROs1 overexpression provides evi 部分研究仅停留在单一表观遗传调控因子层面,多种 dence for epigenetic regulation of genes encoding en- 表观调控途径的相互协作及其调控复合物还需鉴定; zymes of flavonoid biosynthesis and antioxidant pathways (4)在非生物胁迫下,表观遗传调控与植物内源激素 5959-5969 (如ABA、GA、A和BR等)在不同水平上的互作需要B。 stock RM(2o. Signal crosstalk and induced resis- 深入研究;(5)非生物胁迫下表观遗传修饰的跨世代 tance: straddling the line between cost and benefit. Annu 遗传机制及其利用有待进一步探索;(6)在一系列的 Rev Phytopathol43.545580 植物学报
588 植物学报 53(5) 2018 (Kinoshita and Seki, 2014)。这种反应往往具有快速、 有效和增强性等特点。植物在非生物胁迫响应方面也 表现出同样的记忆反应, 并且这些由胁迫诱导的表观 遗传改变可以通过有丝分裂或减数分裂稳定地遗传, 从而产生当代或跨代胁迫记忆。例如, Feng等(2012) 发现盐碱胁迫诱导的水稻DNA甲基化的改变能通过 自交遗传给下一代。近年来许多研究表明, 这种胁迫 记忆参与了植物响应干旱、低温、盐、ABA以及SA 等各种非生物胁迫的应答过程(Crisp et al., 2016)。有 研究表明, 植物产生记忆现象可能与关键信号途径代 谢产物或转录因子的持续改变有关(Kinoshita and Seki, 2014; Vriet et al., 2015); 另外还可能通过改变 染色质的状态(如组蛋白修饰、DNA甲基化以及RNA 聚合酶滞留等)实现(Eichten et al., 2014; Avramova, 2015)。但也有研究者认为, 表观遗传记忆其实是一 种相对罕见的事件, 其关键的调控步骤是胁迫恢复期 间表观遗传记忆是否形成, 并提出RNA代谢、转录后 基因沉默以及RNA介导的DNA甲基化途径在其中发 挥了关键作用(Crisp et al., 2016)。目前, 表观遗传记 忆的相关研究还非常少, 但其在植物抗逆驯化以及获 得性抗性等方面无疑具有非常重要的理论意义和应 用前景。 6 研究展望 非生物胁迫是植物生长发育过程中要面临的巨大威 胁。到目前为止, 已有许多研究表明, 表观遗传调控 参与了植物非生物胁迫的应答过程, 这一新的认识也 为表观遗传研究引入了新的研究内容与方向。非生物 胁迫下的表观遗传调控是一个动态过程, 所以要研究 清楚植物在胁迫下的表观遗传机制十分困难。基于此, 我们认为以下问题有待今后研究解决: (1) 非生物胁 迫应答与表观遗传信息的相关调控网络仍不清楚; (2) 胁迫应答的表观修饰因子、特异的表观修饰位点以及 对应的胁迫应答靶基因并未得到全面的认识; (3) 大 部分研究仅停留在单一表观遗传调控因子层面, 多种 表观调控途径的相互协作及其调控复合物还需鉴定; (4) 在非生物胁迫下, 表观遗传调控与植物内源激素 (如ABA、GA、IAA和BR等)在不同水平上的互作需要 深入研究; (5) 非生物胁迫下表观遗传修饰的跨世代 遗传机制及其利用有待进一步探索; (6) 在一系列的 表观遗传调控因子被确定参与植物非生物胁迫应答 后, 如何将其应用于作物育种和提高农业生产等需要 深入探讨。 参考文献 Alexandre C, Möller-Steinbach Y, Schönrock N, Gruissem W, Hennig L (2009). Arabidopsis MSI1 is required for negative regulation of the response to drought stress. Mol Plant 2, 675–687. Alinsug MV, Yu CW, Wu KQ (2009). Phylogenetic analysis, subcellular localization, and expression patterns of RPD3/ HDA1 family histone deacetylases in plants. BMC Plant Biol 9, 37. Al-Lawati A, Al-Bahry S, Victor R, AL-Lawati AH, Yaish MW (2016). Salt stress alters DNA methylation levels in alfalfa (Medicago spp.). Genet Mol Res 15, 15018299. Aufsatz W, Mette MF, Van Der Winden J, Matzke M, Matzke AJM (2002). HDA6, a putative histone deacetylase needed to enhance DNA methylation induced by double-stranded RNA. EMBO J 21, 6832–6841. Avramova Z (2015). Transcriptional ‘memory’ of a stress: transient chromatin and memory (epigenetic) marks at stress-response genes. Plant J 83, 149–159. Berr A, Ménard R, Heitz T, Shen WH (2012). Chromatin modification and remodelling: a regulatory landscape for the control of Arabidopsis defence responses upon pathogen attack. Cell Microbiol 14, 829–839. Berr A, Xu L, Gao J, Cognat V, Steinmetz A, Dong AW, Shen WH (2009). SET DOMAIN GROUP25 encodes a histone methyltransferase and is involved in FLOWERING LOCUS C activation and repression of flowering. Plant Physiol 151, 1476–1485. Bertrand C, Bergounioux C, Domenichini S, Delarue M, Zhou DX (2003). Arabidopsis histone acetyltransferase AtGCN5 regulates the floral meristem activity through the WUSCHEL/AGAMOUS pathway. J Biol Chem 278, 28246– 28251. Bharti P, Mahajan M, Vishwakarma AK, Bhardwaj J, Yadav SK (2015). AtROS1 overexpression provides evidence for epigenetic regulation of genes encoding enzymes of flavonoid biosynthesis and antioxidant pathways during salt stress in transgenic tobacco. J Exp Bot 66, 5959–5969. Bostock RM (2005). Signal crosstalk and induced resistance: straddling the line between cost and benefit. Annu Rev Phytopathol 43, 545–580. © 植物学报 Chinese Bulletin of Botany
t康兮等:表观遗传调控植物响应非生物胁迫的研究进展589 Boy ko A, Blevins T, Yao Y, Golubov A, Bilichak A, IInyt Liu B(2012). Salt and alkaline stress induced transgene- skyy Y, Hollunder J, Meins Jr F, Kovalchuk I(2010) rational alteration in DNa methylation of rice(Oryza sa- Transgenerational adaptation of Arabidopsis to stress re- tiva). Aust J Crop Sci 6, 877. quires DNA methylation and the function of dicer-like pro- Ferreira LJ, Azevedo v, Maroco J, oliveira MM, Santos teins Plos one 5. e9514 AP(2015). Salt tolerant and sensitive rice varieties display Boy ko A, Kovalchuk I(2008). Epigenetic control of plant differential methylome flexibility under salt stress. PLOS stress response. Environ Mol Mutagen 49 one10,e0124060 Chanvivattana Y, Bishopp A, Schubert D, stock C, Moon Folta A, Severing El, Krauskopf J, Van De Geest H, YH, Sung ZR, Goodrich J(2004). Interaction of poly Verver J, Nap JP, Mlynarova L(2014). Over-expression comb-group proteins controlling flowering in Arabidopsis of Arabidopsis AtCHR23 chromatin remodeling ATPase Development 131, 5263-5276 results in increased variability of growth and gene expres Chen FF, He GM, He H, chen w, zhu XP, Liang Mz, chen sion BMC Plant Bio/ 14.76. LB, Deng XW(2010). Expression analysis of miRNAs and Fujita M, Fujita Y, Noutoshi Y, Takahashi F, Narusaka Y, highly-expressed small RNAs in two rice subspecies a Yamaguchi SK, shinozaki K(2006). Crosstalk between their reciprocal hybrids. J Integr Plant Biol 52, 971-980 abiotic and biotic stress responses: a current view from the Chen LT, Wu KQ(2010). Role of histone deacetylases HDA6 points of convergence in the stress signaling networks and HDA19 in ABA and abiotic stress response. Plant Sig Curr Opin Plant Bio/9, 436-442 na/ Behav5,1318-1320 Geiman TM, Robertson KD(2002). Chromatin remodeling Chen Zz, Zhang HR, Jablonowski D, Zhou XF, Ren Xz, histone modifications, and DNA methylation-how does it Hong XH, Schaffrath R, Zhu JK, Gong ZZ (2006). Muta all fit together? J cell Biochem 87, 117-125 tions in ABO1/ELO2, a subunit of holo-Elongator, increase Gong Zz, Morales-Ruiz T, Ariza RR, Roldan-Arjona T, abscisic acid sensitivity and drought tolerance in Arabi- David L, Zhu JK (2002). ROS1, a repressor of transcrip- dopsis thaliana. Mol Cell Biol 26, 6902-6912 tional gene silencing in Arabidopsis, encodes a dna gly- Choi CS, Sano H(2007). Abiotic-stress induces demethyla- osylase/lyase. Cell 11, 803-814 tion and transcriptional activation of a gene encoding a Gonzalez RM, Ricardi MM, lusem ND(2011). Atypical epi- glycerophosphodiesterase-like protein in tobacco plants Mol Genet Genomics 277 589-600 at asymmetric (CNN) sites within the body of a non-repeti Crisp PA, Ganguly D, Eichten SR, Borevita Jo, Pogson tive tomato gene. BMc Plant Bio/ 11, 94 BJ(2016). Reconsidering plant memory: intersections Gonzalez RM, Ricardi MM, lusem ND(2013). Epigenetic between stress recovery, RNA turnover, and epigenetics larks in an adaptive water stress-responsive gene in to- Sci Adi2,e1501340 mato roots under normal and drought conditions. Epige- Dhar MK, Vishal P, Sharma R, Kaul S(2014). Epigenetic netics8,864872. dynamics: role of epimarks and underlying machinery in Guan QM, Lu XY, Zeng HT, Zhang YY, Zhu JH (2013). Heat plants exposed to abiotic stress. Int J Genomics 2014 stress induction of miR398 triggers a regulatory loop that is 187146 critical for thermotolerance in Arabidopsis Plant J74, 840- Ding Y, Avramova Z, Fromm M(2011). The Arabidopsis 851 trithorax-like factor ATX1 functions in dehydration stress Guo MX, Wang RC, Wang J, Hua K, Wang YM, Liu XQ, responses via ABA-dependent and ABA-independent Yao SG(2014). ALT1, a Snf2 family chromatin remodeling pathways. Plant J 66, 735-744 ATPase, negatively regulates alkaline tolerance thr Eichten SR, Schmitz RJ, Springer NM(2014). Epigenetics enhanced defense against oxidative stress in rice beyond chromatin modifications and complex genetic re one9,e112515 gulation. Plant Physiol 165, 933-947 Hajyzadeh M, Turktas M, Khawar KM, Unver T(2015) Fang H, Liu X, Thorn G, Duan J, Tian LN(2014). Expres- miR408 overexpression causes increased drought toler sion analysis of histone acetyltransferases in rice under ance in chickpea Gene 555, 186-193 drought stress. Biochem Biophys Res Commun 443, 400- Han SK, Sang Y, Rodrigues A, Wu MF, Rodriguez PL, Wagner D(2012). The SWI2/SNF2 chromatin remodeling Feng QZ, Yang CW, Lin XY, Wang JM, Ou XF, Zhang CY, ATPase BRAHMA represses abscisic acid responses in 植物学报
杜康兮等: 表观遗传调控植物响应非生物胁迫的研究进展 589 Boyko A, Blevins T, Yao Y, Golubov A, Bilichak A, Ilnytskyy Y, Hollunder J, Meins Jr F, Kovalchuk I (2010). Transgenerational adaptation of Arabidopsis to stress requires DNA methylation and the function of dicer-like proteins. PLoS One 5, e9514. Boyko A, Kovalchuk I (2008). Epigenetic control of plant stress response. Environ Mol Mutagen 49, 61–72. Chanvivattana Y, Bishopp A, Schubert D, Stock C, Moon YH, Sung ZR, Goodrich J (2004). Interaction of polycomb-group proteins controlling flowering in Arabidopsis. Development 131, 5263–5276. Chen FF, He GM, He H, Chen W, Zhu XP, Liang MZ, Chen LB, Deng XW (2010). Expression analysis of miRNAs and highly-expressed small RNAs in two rice subspecies and their reciprocal hybrids. J Integr Plant Biol 52, 971–980. Chen LT, Wu KQ (2010). Role of histone deacetylases HDA6 and HDA19 in ABA and abiotic stress response. Plant Signal Behav 5, 1318–1320. Chen ZZ, Zhang HR, Jablonowski D, Zhou XF, Ren XZ, Hong XH, Schaffrath R, Zhu JK, Gong ZZ (2006). Mutations in ABO1/ELO2, a subunit of holo-Elongator, increase abscisic acid sensitivity and drought tolerance in Arabidopsis thaliana. Mol Cell Biol 26, 6902–6912. Choi CS, Sano H (2007). Abiotic-stress induces demethylation and transcriptional activation of a gene encoding a glycerophosphodiesterase-like protein in tobacco plants. Mol Genet Genomics 277, 589–600. Crisp PA, Ganguly D, Eichten SR, Borevita JO, Pogson BJ (2016). Reconsidering plant memory: intersections between stress recovery, RNA turnover, and epigenetics. Sci Adv 2, e1501340 Dhar MK, Vishal P, Sharma R, Kaul S (2014). Epigenetic dynamics: role of epimarks and underlying machinery in plants exposed to abiotic stress. Int J Genomics 2014, 187146. Ding Y, Avramova Z, Fromm M (2011). The Arabidopsis trithorax-like factor ATX1 functions in dehydration stress responses via ABA-dependent and ABA-independent pathways. Plant J 66, 735–744. Eichten SR, Schmitz RJ, Springer NM (2014). Epigenetics: beyond chromatin modifications and complex genetic regulation. Plant Physiol 165, 933–947. Fang H, Liu X, Thorn G, Duan J, Tian LN (2014). Expression analysis of histone acetyltransferases in rice under drought stress. Biochem Biophys Res Commun 443, 400– 405. Feng QZ, Yang CW, Lin XY, Wang JM, Ou XF, Zhang CY, Liu B (2012). Salt and alkaline stress induced transgenerational alteration in DNA methylation of rice (Oryza sativa). Aust J Crop Sci 6, 877. Ferreira LJ, Azevedo V, Maroco J, Oliveira MM, Santos AP (2015). Salt tolerant and sensitive rice varieties display differential methylome flexibility under salt stress. PLoS One 10, e0124060. Folta A, Severing EI, Krauskopf J, Van De Geest H, Verver J, Nap JP, Mlynarova L (2014). Over-expression of Arabidopsis AtCHR23 chromatin remodeling ATPase results in increased variability of growth and gene expression. BMC Plant Biol 14, 76. Fujita M, Fujita Y, Noutoshi Y, Takahashi F, Narusaka Y, Yamaguchi SK, Shinozaki K (2006). Crosstalk between abiotic and biotic stress responses: a current view from the points of convergence in the stress signaling networks. Curr Opin Plant Biol 9, 436–442. Geiman TM, Robertson KD (2002). Chromatin remodeling, histone modifications, and DNA methylation—how does it all fit together? J Cell Biochem 87, 117–125. Gong ZZ, Morales-Ruiz T, Ariza RR, Roldán-Arjona T, David L, Zhu JK (2002). ROS1, a repressor of transcriptional gene silencing in Arabidopsis, encodes a DNA glycosylase/lyase. Cell 11, 803–814. González RM, Ricardi MM, Iusem ND (2011). Atypical epigenetic mark in an atypical location: cytosine methylation at asymmetric (CNN) sites within the body of a non-repetitive tomato gene. BMC Plant Biol 11, 94. González RM, Ricardi MM, Iusem ND (2013). Epigenetic marks in an adaptive water stress-responsive gene in tomato roots under normal and drought conditions. Epigenetics 8, 864–872. Guan QM, Lu XY, Zeng HT, Zhang YY, Zhu JH (2013). Heat stress induction of miR398 triggers a regulatory loop that is critical for thermotolerance in Arabidopsis. Plant J 74, 840– 851. Guo MX, Wang RC, Wang J, Hua K, Wang YM, Liu XQ, Yao SG (2014). ALT1, a Snf2 family chromatin remodeling ATPase, negatively regulates alkaline tolerance through enhanced defense against oxidative stress in rice. PLoS One 9, e112515. Hajyzadeh M, Turktas M, Khawar KM, Unver T (2015). miR408 overexpression causes increased drought tolerance in chickpea. Gene 555, 186–193. Han SK, Sang Y, Rodrigues A, Wu MF, Rodriguez PL, Wagner D (2012). The SWI2/SNF2 chromatin remodeling ATPase BRAHMA represses abscisic acid responses in © 植物学报 Chinese Bulletin of Botany
590植物学报53(5)2018 the absence of the stress stimulus in Arabidopsis. Plant Kim KC, Lai ZB, Fan BF, Chen ZX(2008). Arabidopsis ce∥24,48924906 MRKY38 and WRKY62 transcription factors interact with Hashida SN, Uchiyama T, Martin C, Kishima Y, Sano Y, histone deacetylase 19 in basal defense. Plant Cell 20 Mikami T(2006). The temperature-dependent change in 235 methylation of the Antimhinum transposon Tam3 is con- Kinoshita T, Miura A, Choi Y, Yuki K, Cao XF, Jacobsen trolled by the activity of its transposase. Plant Cell 18, 104- SE, Fischer RL, Kakutani T(2004). One-way control of FWA imprinting in Arabidopsis endosperm by DNA met He GM, Zhu XP, Elling AA, Chen LB, Wang XF, Guo L, hylation Science 303, 521-523 Liang Mz, He H, Zhang HY, Chen FF, Qi YJ, chen RS, Kinoshita T, Seki M(2014). Epigenetic memory for stress Deng XW(2010). Global epigenetic and transcriptional response and adaptation in plant. Plant Cell Physiol 55, trends among two rice subspecies and their reciprocal hy 1859-1863 brids. Plant Cell 22. 17-33 Li CL, Gu LF, Gao L, chen C, Wei CQ, Qiu Q, Chien Cw Hu ZR, Song N, Zheng M, Liu XY, Liu ZS, Xing Jw, Ma JH, Wang SK, Jiang LH, Ai LF, Chen CY, Yang SG, Nguyen Guo WW, Yao YY, Peng HR, Xin MM, Zhou DX, Ni ZF, Huang SZ, Cao XF, Wang ZY, Wu KQ, Chen XM, Cui YH sential for heat stress-responsive gene activation and (2016). Concerted genomic targeting of H3K27 demethy thermotolerance in Arabidopsis Plant J84, 1178-1191 ase REF6 and chromatin-remodeling ATPase BRM in Huang W, Xian ZQ, Hu GJ, Zheng GL (2016). SIAGO4A, a Arabidopsis. Nat Genet 48, 687-693 core factor of RNA-directed DNA methylation(RdDM) Li WX, Oono Y, Zhu JH, He XJ, Wu JM, lida K, Lu XY, Cui pathway, plays an important role under salt and drought XP, Jin HL, Zhu JK(2008). The Arabidopsis NFYA5 stress in tomato. Mo/ breed 36. 28 transcription factor is regulated transcriptionally and post James A, Wang YB, Raje H, Rosby R, DiMario P(2014) transcriptionally to promote drought resistance Plant Cel Nucleolar stress with and without p53. Nucleus 5, 402 20,2238-2251 Lindroth AM. Cao XF Jackson JP, Zilberman D, Mc- Johnson TB, Coghill RD(1925). Researches on pyrimid Callum CM, Henikoff S, Jacobsen SE(2001) Require nes C111. The discovery of 5-methyl-cytosine in tubercu- ment of CHROMOMETHYLASE3 for maintenance of Cp- linic acid. the nucleic acid of the tubercle bacillus J Am XpG methylation Science 292, 2077-2080 Chem soc11,2838-2844 Liu CY, Lu FL, Cui X, Cao XF(2010). Histone methylation in Kankel MW, Ramsey DE, Stokes TL, Flowers SK, Haag higher plants. Annu Rev Plant Biol 61. 395-420 hards E Liu X, Luo M, Zhang W, zhao JH, Zhang Jx, Wu KQ, Tian (2003). Arabidopsis MET1 cytosine methyltransferase mu- LN, Duan J(2012). Histone acetyltransferases in rice tants Genetics 163. 1109-1122. (Oryza sativa L ) phylogenetic analysis, subcellular loca- Kantar M, Lucas SJ, Budak H(2011). miRNA expression lization and expression. BMC Plant Bio/ 12, 145 pattems of Triticum dicoccoides in response to shock dr- Liu ZQ, Gao J, Dong AW, shen WH(2009).A truncated ought stress Planta 233, 471-484 Arabidopsis NUCLEOSOME ASSEMBLY PROTEIN 1,At- Karan R, DeLeon T, Biradar H, Subudhi PK(2012). Salt NAP1: 3T, alters plant growth responses to abscisic acid stress induced variation in DNA methylation pattern and its and salt in the Atnap1, 3-2 mutant. Mol Plant 2, 688-699 influence on gene expression in contrasting rice genoty- Long JA, Ohno C, Smith ZR, Meyerowitz EM(2006). TOP. pes. PLos One 7, 040203. LESS regulates apical embryonic fate in Arabidopsis. Sci- Karlsson M, Weber W, Fussenegger M(2011). De novo ence312,1520-1523 design and construction of an inducible gene expres- Lorenzo O, Solano R(2005). Molecular players regulating sion system in mammalian cells. Meth Enzymol 497, 239- the jasmonate signaling network. Cur Opin Plant Biol 8 Kim JM, To TK, Ishida J, Matsui A, Kimura H, Seki M Lu xK, shu N, Wang JJ, Chen XG, Wang DL, Wang S, Fan (2012). Transition of chromatin status during the process WL, Guo XN, Guo LX, Ye w(2017). Genome-wide of recovery from drought stress in Arabidopsis thaliana analysis of salinity-stress induced DNA methylation altera- Plant Cell Physio/ 53, 847-856 tions in cotton(Gossypium hirsutum L) using the Me-DIP ⊙植物学报 Chinese Bulletin of Botany
590 植物学报 53(5) 2018 the absence of the stress stimulus in Arabidopsis. Plant Cell 24, 4892–4906. Hashida SN, Uchiyama T, Martin C, Kishima Y, Sano Y, Mikami T (2006). The temperature-dependent change in methylation of the Antirrhinum transposon Tam3 is controlled by the activity of its transposase. Plant Cell 18, 104– 118. He GM, Zhu XP, Elling AA, Chen LB, Wang XF, Guo L, Liang MZ, He H, Zhang HY, Chen FF, Qi YJ, Chen RS, Deng XW (2010). Global epigenetic and transcriptional trends among two rice subspecies and their reciprocal hybrids. Plant Cell 22, 17–33. Hu ZR, Song N, Zheng M, Liu XY, Liu ZS, Xing JW, Ma JH, Guo WW, Yao YY, Peng HR, Xin MM, Zhou DX, Ni ZF, Sun QX (2015). Histone acetyltransferase GCN5 is essential for heat stress-responsive gene activation and thermotolerance in Arabidopsis. Plant J 84, 1178–1191. Huang W, Xian ZQ, Hu GJ, Zheng GL (2016). SlAGO4A, a core factor of RNA-directed DNA methylation (RdDM) pathway, plays an important role under salt and drought stress in tomato. Mol Breed 36, 28. James A, Wang YB, Raje H, Rosby R, DiMario P (2014). Nucleolar stress with and without p53. Nucleus 5, 402– 426. Johnson TB, Coghill RD (1925). Researches on pyrimidines. C111. The discovery of 5-methyl-cytosine in tuberculinic acid, the nucleic acid of the tubercle bacillus. J Am Chem Soc 11, 2838–2844. Kankel MW, Ramsey DE, Stokes TL, Flowers SK, Haag JR, Jeddeloh JA, Riddle NC, Verbsky ML, Richards E (2003). Arabidopsis MET1 cytosine methyltransferase mutants. Genetics 163, 1109–1122. Kantar M, Lucas SJ, Budak H (2011). miRNA expression patterns of Triticum dicoccoides in response to shock drought stress. Planta 233, 471–484. Karan R, DeLeon T, Biradar H, Subudhi PK (2012). Salt stress induced variation in DNA methylation pattern and its influence on gene expression in contrasting rice genotypes. PLoS One 7, e40203. Karlsson M, Weber W, Fussenegger M (2011). De novo design and construction of an inducible gene expression system in mammalian cells. Meth Enzymol 497, 239– 253. Kim JM, To TK, Ishida J, Matsui A, Kimura H, Seki M (2012). Transition of chromatin status during the process of recovery from drought stress in Arabidopsis thaliana. Plant Cell Physiol 53, 847–856. Kim KC, Lai ZB, Fan BF, Chen ZX (2008). Arabidopsis WRKY38 and WRKY62 transcription factors interact with histone deacetylase 19 in basal defense. Plant Cell 20, 2357–2371. Kinoshita T, Miura A, Choi Y, Yuki K, Cao XF, Jacobsen SE, Fischer RL, Kakutani T (2004). One-way control of FWA imprinting in Arabidopsis endosperm by DNA methylation. Science 303, 521–523. Kinoshita T, Seki M (2014). Epigenetic memory for stress response and adaptation in plant. Plant Cell Physiol 55, 1859–1863. Li CL, Gu LF, Gao L, Chen C, Wei CQ, Qiu Q, Chien CW, Wang SK, Jiang LH, Ai LF, Chen CY, Yang SG, Nguyen V, Qi YH, Snyder MP, Burlingame A, Kohalmi SE, Huang SZ, Cao XF, Wang ZY, Wu KQ, Chen XM, Cui YH (2016). Concerted genomic targeting of H3K27 demethylase REF6 and chromatin-remodeling ATPase BRM in Arabidopsis. Nat Genet 48, 687–693. Li WX, Oono Y, Zhu JH, He XJ, Wu JM, Iida K, Lu XY, Cui XP, Jin HL, Zhu JK (2008). The Arabidopsis NFYA5 transcription factor is regulated transcriptionally and posttranscriptionally to promote drought resistance. Plant Cell 20, 2238–2251. Lindroth AM, Cao XF, Jackson JP, Zilberman D, McCallum CM, Henikoff S, Jacobsen SE (2001). Requirement of CHROMOMETHYLASE3 for maintenance of CpXpG methylation. Science 292, 2077–2080. Liu CY, Lu FL, Cui X, Cao XF (2010). Histone methylation in higher plants. Annu Rev Plant Biol 61, 395–420. Liu X, Luo M, Zhang W, Zhao JH, Zhang JX, Wu KQ, Tian LN, Duan J (2012). Histone acetyltransferases in rice (Oryza sativa L.): phylogenetic analysis, subcellular localization and expression. BMC Plant Biol 12, 145. Liu ZQ, Gao J, Dong AW, Shen WH (2009). A truncated Arabidopsis NUCLEOSOME ASSEMBLY PROTEIN 1, AtNAP1;3T, alters plant growth responses to abscisic acid and salt in the Atnap1;3–2 mutant. Mol Plant 2, 688–699. Long JA, Ohno C, Smith ZR, Meyerowitz EM (2006). TOPLESS regulates apical embryonic fate in Arabidopsis. Science 312, 1520–1523. Lorenzo O, Solano R (2005). Molecular players regulating the jasmonate signaling network. Curr Opin Plant Biol 8, 532–540. Lu XK, Shu N, Wang JJ, Chen XG, Wang DL, Wang S, Fan WL, Guo XN, Guo LX, Ye WW (2017). Genome-wide analysis of salinity-stress induced DNA methylation alterations in cotton (Gossypium hirsutum L.) using the Me-DIP © 植物学报 Chinese Bulletin of Botany